Межконечностные взаимодействия в норме и у пациентов с

Межконечностные взаимодействия в норме и у
пациентов с болезнью Паркинсона
Дмитрий Жванский, Виктор Селионов, Ирина Солопова
Институт проблем передачи информации имени А.А. Харкевича РАН, Москва, Россия
d.zhvansky@gmail.com, selionov@iitp.ru, solopova@iitp.ru
Аннотация. В условиях горизонтальной вывески верхних и нижних конечностей изучали влияние движений рук и движений в отдельных их суставах на электрофизиологические и кинематические характеристики
произвольных и вызванных вибрацией шагоподобных движений ног у
здоровых испытуемых и у пациентов с болезнью Паркинсона (БП). У здоровых испытуемых движения рук приводили к потенциации двигательной
активности ног. Межсегментарные взаимодействия во время совместных
движений рук и ног у больных были существенно ослаблены, вероятно,
вследствие искажения центральных моторных команд.
Ключевые слова: межконечностные взаимодействия, вибрация, генератор шагания, болезнь Паркинсона
1
Введение
В ряде работ показано, что в условиях разгрузки непроизвольные, шагательные
движения ног могут быть инициированы вибрационной стимуляцией мышц,
электрической стимуляцией нервов [1], магнитной или чрескожной электрической стимуляцией спинного мозга [2, 3], а также тоническими центральными
влияниями: феномен Конштамма, прием Ендрассика [1, 4]. Кроме того,
транскраниальная магнитная стимуляция моторной коры может оказывать влияние на параметры шагательной ритмики [5]. Основными факторами, влияющими на структуру шагательного цикла являются положение бедра в цикле
шага [6] и опорная афферентация стопы [7, 8]. Однако, эти два фактора не являются единственными, которые могут изменять параметры двигательной активности ног. Поскольку предполагается, что нейронные механизмы управления совместными движениями всех четырех конечностей при ходьбе человека
имеют общие черты с управлением при четвероногой локомоции животных [911], то можно ожидать, что взаимодействие между цервикальным и люмбосакральным отделами спинного мозга будет также оказывать воздействие на паттерны шагательной ритмики. На рефлекторном уровне показано существование
нейронных путей, связывающих мотонейроны верхних и нижних конечностей
во время ритмических движений [12, 13]. Подчеркивается также, что как кожные рефлексы, так и амплитуда Н-рефлексов зависят от фазы движения и двига-
741
тельной задачи во время циклических движений руками [14-17] и во время естественного качания руками при шагании [15]. Функциональные связи между
верхними и нижними конечностями во время выполнения совместных ритмических задач могут проявляться во влиянии движений рук на степень активации
мышц ног. В ряде работ на здоровых испытуемых было показано повышение
активности мышц нижних конечностей во время шагательных движений в положении лежа [18-20] и при ходьбе по ленте тредбана [18]. Ритмические движения рук, имитирующие их качание во время ходьбы и бега, оказывают также
заметный модулирующий эффект на электрическую активность мышц (ЭМГ)
ног при стоянии [19]. Эта сильная динамическая связь была также подтверждена в работе Герасименко [3], в которой было показано, что чрескожная электрическая стимуляция спинного мозга на цервикальном уровне существенно облегчала непроизвольное шагание, вызванное такой же стимуляцией люмбосакрального отдела спинного мозга. Отметим, что в описанных работах движения рук
оказывали влияние и на проксимальные, и на дистальные отделы ног.
Исследования болезни Паркинсона в основном сфокусированы на нарушениях в
субкортикальных областях головного мозга, в то время как изменения состояния спинного мозга, связанных с генерацией локомоторной ритмики, и/или
нарушения интеграции сенсорной обратной связи и центральных команд при
запуске и поддержании локомоции не выявлены [21, 22].
Целью работы было исследование влияния ритмических движений рук на механизм генерации непроизвольной шагательной ритмики, а также на параметры
произвольных шагательных движений при сочетанных движениях рук и ног у
здоровых испытуемых и у пациентов с БП. Оценивали также влияние движений
в отдельных суставах верхних конечностей на общий паттерн произвольного
шагания.
2
Методы
В исследовании приняли участие 20 здоровых испытуемых (11 мужчин и 9
женщин, средний возраст 48±14 лет) не имеющих двигательных нарушений и
давших согласие на участие в эксперименте, а также 16 пациентов (13 мужчин и
3 женщины) в возрасте 52±8 лет с клинически диагностированной болезнью
Паркинсона (БП) в легкой и умеренной стадиях болезни (от 1 до 3 по шкале Хен
и Яра). Средняя длительность болезни составляла 4±3 лет. Все здоровые испытуемые и больные с БП предварительно были осведомлены о задачах исследования и давали письменное согласие на участие в нем. Исследование проводилось в соответствии с основополагающими этическими принципами Хельсинкской Декларации. Для изучения влияния движений рук на общую картину генерации непроизвольных (вызванных активацией проприоцептивных входов)
ритмических движений нижних конечностей существующая установка для совершения движений ног в горизонтальной плоскости в положении лежа на боку
[1] была дополнена новым блоком, позволяющим совершать ритмические движения рук в воздухе как раздельно, так и одновременно с движениями ног (Рис.
742
1). Минимизация внешних влияний, связанных с действием гравитации при
нормальной локомоции, позволила изучать влияние афферентных сигналов от
движущихся рук на работу центрального генератора шагательных движений в
условиях ослабления супраспинальных влияний и при отсутствии задачи поддержания позы. Испытуемые лежали на правом боку с вывешенными верхними
и нижними конечностями, что давало возможность как здоровым испытуемым,
так и пациентам с БП совершать произвольные ритмические движения рук и
ног. Для проверки влияния произвольных ритмических движений рук на параметры двигательной активности ног испытуемых просили совершать движения
верхними конечностями (в удобном или в быстром темпе) на фоне произвольно
движущихся ног. Для устранения механических связей при движениях конечностей верхнего и нижнего пояса туловище испытуемого фиксировалось упорами
со стороны спины и груди. На фоне произвольных ритмических движений ног
испытуемых просили выполнять одну из 4 двигательных задач для рук: 1) произвольные ритмические движения, 2) произвольные ритмические движения
только в плечевых суставах, 3) произвольные ритмические движения только в
локтевых суставах, 4) произвольные ритмические движения только в лучезапястных суставах. Все двигательные задачи для рук совершались противофазно. Испытуемых просили сосредоточиться только на движениях рук, и не вмешиваться в вызванные движения ног. Для уменьшения воздействия супраспинальных команд на межконечностные взаимодействия изучали влияние пассивных движений рук на вызванные движения ног. Пассивные движения рук осуществлялись при помощи экспериментатора и характеристики этих движений
были сходны с таковыми при произвольных движениях рук. При совершении
ритмических движений рук только в плечевых суставах, руки испытуемых были
выпрямлены, так что угол в локтевом суставе составлял 180 градусов. При совершении движений только в локтевых суставах плечи испытуемых фиксировались экспериментатором. При совершении движений только в лучезапястных
суставах руки располагались в удобном, эквитонометрическом положении. Если
при движении кистей движения в каком-либо из остальных суставов превышали
5 градусов, то такие пробы исключали из анализа данных.
Наряду с влиянием движений верхних конечностей на произвольные движения
ног у здоровых испытуемых и у пациентов с БП исследовали влияние движений
верхних конечностей на генерацию ритмических шагательных движений при
подпороговой (10-20 Гц) вибрации четырехглавых мышц бедра (m. quadriceps
femoris) обеих ног.
743
Рис. 1. Экспериментальная установка.
Углы в плечевых, локтевых и лучезапястных суставах рук, в тазобедренных,
коленных и голеностопных суставах ног регистрировали потенциометрическими датчиками. Электромиографическую активность (ЭМГ) мышц бедра (m.
rectus femoris – RF и m. biceps femoris – BF) и голени (m. tibialis anterior - TA и
m. gastrocnemius lateralis – GL) обеих ног, мышц плеча (m.deltoideus posterior –
DP, m.deltoideus anterior – DA, m. triceps brachii – TB и m. biceps brachii – BB) и
кисти (m. flexor carpi radialis и m. extensor carpi radialis) регистрировали поверхностными электродами с использованием беспроводного усилителя «Delsys».
Полученные данные оцифровывали с частотой 1000 Гц и вводили в компьютер.
В каждом условии эксперимента было зарегистрировано по одной пробе длительностью 90 секунд: 30 секунд – произвольные шагательные движения ног
при неподвижных руках, 30 секунд – совместные движения рук (или звеньев
рук) и ног, 30 секунд – произвольные шагательные движения ног при неподвижных руках. Вычисляли объем движений в суставах ног при неподвижных
руках и при совместных движениях рук и ног, а также периоды движений конечностей. Для каждой мышцы рассчитывали среднюю амплитуду за цикл отфильтрованной (20-1000 Гц) и выпрямленной ЭМГ. Для каждого из трех временных интервалов вычисляли среднее значение каждой величины, усредняя 810 циклов движений в установившемся режиме. Изменение характеристик движений ног определяли как среднее отношение соответствующих величин во
время (Aн+р) и до (Ан) подключения движений рук (K=Aн+р/Ан). Данные для правой и левой конечности усреднялись. Для выяснения статистической значимости результатов использовали т-тест Стьюдента. Результаты статистического
анализа считались достоверными, если вероятность ошибки была менее 0.05.
Данные в работе представлены в виде среднего значения ± среднеквадратичное
отклонение.
744
3
Результаты
3.1
Влияние движений рук на характеристики произвольных движений
ног
Произвольные движения рук (на фоне циклических движений ног) выполнялись
здоровыми испытуемыми с амплитудами движений в плечевых и локтевых суставах 25±9° и 22±13°, соответственно и с периодом движений 1.8±0.3 сек (Рис.
2). Частота движений верхних и нижних конечностей не отличались с самого
начала их совместных движений. Такое совместное выполнения циклических
движений конечностями приводило к возрастанию ЭМГ-активности в мышце
BF в 1.15 раза (р<0.05, парный т-тест), что сопровождалось значимым (p<0.05)
возрастанием амплитуды движений в тазобедренных суставах (в 1.14 раза).
Темп движений ног у здоровых испытуемых при этом не изменялся (Рис. 3А).
Рис. 2. Пример записи влияния движений рук на произвольные движения ног у одного
здорового испытуемого и у одного пациента с болезнью Паркинсона. Сверху вниз: 1-4 –
ЭМГ мышц левой руки, 5, 6 – изменение углов в левом плечевом и локтевом суставах,
соответственно, 7-10 – ЭМГ мышц левой ноги, 11, 12, 13 – изменение углов в левом
тазобедренном, коленном и голеностопном суставах. 1 – m. biceps brahii (BB); 2 – m.
triceps brahii (TB); 3 – m. deltoideus anterior (DА); 4 – m. deltoideus posterior (DP); 7 – m.
rectus femoris (RF); 8 – m. biceps femoris (BF); 9 – m. tibialis anterior (TA); 10 – m. gastrocnemius lateralis (GL). Отклонение вверх соответствует сгибанию в суставе. Пунктирные линии показывают начало движений рук.
745
При выполнении аналогичной двигательной задачи больными БП произвольные
движения руками совершались ими с амплитудами, сходными по объёмам движений в аналогичных суставах рук с таковыми у здоровых испытуемых, но с
существенно (р<0.04) большей частотой (период движений 1.5±0.3 с), чем здоровыми испытуемыми. Однако ЭМГ-активность мышц ног при этом не изменялась или даже имела тенденцию к уменьшению (Рис. 2). Значимых изменений в
объемах движений в суставах ног также не наблюдалось. При увеличении частоты движений ног в среднем в 1.3 раза последующее подключение рук в том
же темпе у здоровых испытуемых приводило к еще большему возрастанию
ЭМГ-активности в мышце BF (в 1.4 раза), по сравнению с увеличением при
естественной скорости движений конечностей. Это сопровождалось небольшим
(на 10%), но значимым возрастанием амплитуды движений в тазобедренных и
коленных суставах (Рис. 3Б). У больных с увеличением частоты движений
ЭМГ-активность мышц ног, также как и амплитуды движений в суставах ног не
изменялись. Подключение произвольных движений рук к движениям ног в
быстром темпе значимо (р<0.05, парный т-тест) увеличивало период цикла шага
у пациентов с БП (с 1.30 до 1.34 сек), в то время как у здоровых испытуемых
изменений не наблюдалось (Рис. 3Б). Таким образом, увеличение скорости выполнения двигательной задачи у здоровых испытуемых приводит к усилению
межконечностных взаимовлияний, а у больных, напротив, еще больше затрудняет двигательное управление.
Для уменьшения влияния центральных команд на межконечностное взаимодействие изучали влияние пассивных движений рук (со сходными с кинематическими характеристиками произвольных движений рук) на произвольные движения ног. У здоровых испытуемых как при активных, так и при пассивных движениях рук на фоне существенного повышения ЭМГ активности BF (при пассивных в среднем в 1.3 раза, p<0.05) наблюдалось сходное увеличение амплитуды движений в тазобедренном суставе при появлении значимого увеличения
амплитуды движений в коленном суставе (на 10%) при пассивных движениях
(р<0.05, парный т-тест). В отличие от произвольных движений рук, подключение пассивных движений рук у больных БП приводило к повышению ЭМГактивности BF (в 1.18 раза, p<0.05), которое почти не сопровождалось увеличением объемов движений в тазобедренном и коленном суставах. При этом длительность шагательного цикла почти не изменялась у пациентов с БП, но значимо укорачивалась (с 1.70 до 1.65 сек) у здоровых испытуемых.
746
Рис. 3. Усредненные по обеим конечностям для всех здоровых испытуемых и пациентов
с болезнью Паркинсона объемы движений в тазобедренном, коленном и голеностопном
суставах, величины ЭМГ активности мышц бедра, а также периоды движений ног без и
совместно с произвольными движениями рук в нормальном (А) и в быстром (Б) темпе. *
– достоверные различия (p<0.05) между условиями эксперимента.
3.2
Влияние произвольных движений в отдельных суставах рук на
характеристики произвольных движений ног
Подключение движений в отдельных суставах рук оказывало влияние также на
параметры произвольных движений ног – не только у здоровых испытуемых, но
и больных. Независимо от того, в каких суставах происходило движение рук, у
747
пациентов с БП наблюдалось возрастание ЭМГ активности мышц бедра (в 1.13
раза для RF, и в 1.17 раза для BF); у здоровых испытуемых это возрастание было значимо (p<0.05) больше (в 1.15 раза для RF, и в 1.34 раза для BF). Движения
рук только в плечевых суставах как у здоровых испытуемых, так и у больных
БП сильнее увеличивали объем движений бедер по сравнению с произвольными
движениями всей руки (в 1.26 раза и в 1.15 раза, соответственно, p<0.05). В то
же время и у здоровых испытуемых, и у больных с БП происходило значимое
уменьшение объема движений в коленных суставах (на 11% и у здоровых, и у
пациентов). Движения рук только в локтевых суставах у здоровых испытуемых
приводили к увеличению объема движений в тазобедренных и коленных суставах на 11%, в то время как у больных увеличение наблюдалось только в тазобедренном суставе (на 13%). При подключении движений только кистей рук у
здоровых испытуемых наблюдалось значимое увеличение амплитуды движений
как в тазобедренных (на 11%), так и в коленных суставах (на 5%), в то время как
у больных – сходное по объёму увеличение лишь в тазобедренных суставах (на
14%). Во время произвольных шагательных движений ног в большинстве случаев движения стоп отсутствовали (амплитуда менее 2°), однако в данном исследовании 40% здоровых испытуемых и 40% больных двигали стопами со
средними амплитудами 7±4° и 10±8°, соответственно. При подключении движений кистей наблюдалось существенное увеличение объемов движений в голеностопных суставах до 24±16° у здоровых испытуемых и до 12±10° у пациентов с БП.
3.3
Подпороговая вибрация мышц ног в сочетании с произвольными
движениями рук
Подпороговая вибрация мышц ног здоровых испытуемых не вызывала никакой
двигательной активности нижних конечностей. После подключения движений
рук на фоне такой вибрации у 90 % испытуемых с задержкой 2-15 секунд начинались движения ног (Рис. 4). Частота этих вызванных движений ног была
близка к частоте движений рук. Следует отметить, что средняя установившаяся
амплитуда движений в суставах ног при сочетанном влиянии подпороговой
вибрации и движений рук (22±8° – для тазобедренного сустава, 22±15° – для
коленного сустава) значимо не отличалась (p=0.3) от амплитуд движений в суставах ног при эффективной вибрации и движениях рук (24±11° и 21±18°, соответственно). После прекращения движений рук движения ног продолжались
еще 3-5 циклов, впоследствии затухая до полной остановки.
У пациентов с БП вибрационная стимуляция мышц ног в условиях вывески всех
четырех конечностей не вызывала непроизвольных шагательных движений.
Только у 1 из 12 больных наблюдались малоамплитудные колебания (~ 5°) в
тазобедренных суставах, при этом и произвольные, и пассивные движения рук
не оказывали влияния на возможность активации непроизвольной ритмических
движений ног (Рис. 4).
748
Рис. 4. Пример записи влияния произвольных движений рук на активацию шагательной
ритмики при подпороговой вибрации квадрицепсов ног у одного здорового испытуемого
и у одного пациента с болезнью Паркинсона. Сверху вниз: 1-4 – ЭМГ мышц левой руки,
5, 6 – изменение углов в левом плечевом и локтевом суставах, соответственно, 7-10 –
ЭМГ мышц левой ноги, 11, 12, 13 – изменение углов в левом тазобедренном, коленном и
голеностопном суставах. 1 – m. biceps brahii (BB); 2 – m. triceps brahii (TB); 3 – m. deltoideus anterior (DА); 4 – m. deltoideus posterior (DP); 7 – m. rectus femoris (RF); 8 – m.
biceps femoris (BF); 9 – m. tibialis anterior (TA); 10 – m. gastrocnemius lateralis (GL). Отклонение вверх соответствует сгибанию в суставе. Пунктирные линии показывают начало движений рук и начало непроизвольных движений ног у здорового испытуемого.
4
Обсуждение
В настоящей работе показано облегчающее влияние движений рук на параметры произвольной шагательной ритмики у здоровых испытуемых. Можно предполагать, что в результате совместных движений рук и ног происходит связывание нейронных сетей цервикального и люмбарного отделов спинного мозга,
управляющих ритмическими движениями конечностей [23]. У пациентов с БП
подключение движений рук к произвольным шагоподобным движениям ног не
приводило к значимым увеличениям амплитуды ЭМГ мышц ног и объемов
движений в тазобедренном и коленном суставах. По-видимому, в результате
ослабления кортикальных влияний на генераторные сети верхних конечностей
происходит снижение активности интернейронов шейного отдела спинного
мозга, связанных с управлением циклическими движениями рук, в результате
749
чего ослабляется влияние с рук на ноги, опосредованное проприоспинальными
связями спинного мозга. Замедление темпа при подключении движений рук у
больных, возможно, связано со сложностью выполнения двигательной задачи
всеми конечностями одновременно вследствие искажения нисходящей моторной команды и неверной интерпретации сенсорной информации [21, 24]. В ряде
работ [23, 25] предполагается, что управление совместными движениями рук и
ног у человека имеет много общих черт с управлением четвероногой ходьбой у
животных. Наши результаты подтверждают это предположение для здоровых
испытуемых. Однако, у больных в результате повреждения отделов головного
мозга, связанных с двигательным управлением, происходит нарушение функционального связывания нейронных центров спинного мозга, регулирующих движения всех четырех конечностей.
Как у здоровых испытуемых, так и у пациентов с БП движения в отдельных
суставах рук оказывали потенцирующее влияние на паттерн произвольных
движений ног, хотя и менее выраженное у последних. При движениях только
кистей наблюдалось существенное возрастание активности мышц голени и возникновение движений в голеностопных суставах у части испытуемых – как
здоровых, так и больных. Несмотря на то, что во время естественной ходьбы
человека кисти не принимают участия в локомоторном акте, в некоторых задачах для совместных движений кистей и стоп, прослежено четкое взаимодействие между их движениями [26, 27], имеющее сходство с подобным взаимодействием при квадрипедальной ходьбе [28]. Наши результаты подтверждают
существование такой связи между дистальными отделами конечностей у здорового человека, а также предполагают упорядоченность организации внутриспинальных связей между двумя уровнями управления движениями: цервикальным
и люмбосакральным. Сохранение в ослабленном виде этой связи и у пациентов
с БП предполагает возможность использования ее в процессе реабилитации
таких больных.
Подключение движений рук также оказывало сходное облегчающее воздействие на характеристики двигательной активности ног, независимо от того, какие движения совершали руки: произвольные или пассивные. В нашем исследовании кинематика движений рук, также как и активность их мышц при произвольных и пассивных движениях были сходными. Можно предположить, что
несмотря на уменьшение влияния центральных команд при пассивных движениях [29], периферические сенсорные потоки, связанные с движениями конечностей, сходны при пассивных и активных движениях рук [30, 31]. Повидимому, основное влияние на изменение параметров движений ног играют
сенсорные проприоцептивные сигналы от движущихся верхних конечностей.
Подобный эффект сходного влияния активных и пассивных движений рук
наблюдался в работе Хуан при совершении ритмических движений рук и ног в
положении лежа на спине [32].
Результаты нашей работы также показали, что в условиях подпороговой вибрации мышц ног, которая сама по себе неэффективна, у большей части здоровых
испытуемых движения рук вызывали двигательную активность ног. Можно
предполагать, что на интернейронах люмбарного утолщения спинного мозга
750
происходит интеграция проприоцептивных входов от движущихся рук и вибрируемых мышц ног, которая даже в условиях подпороговой вибрации, способствует активации шагательного автоматизма. Полученный эффект можно сравнить с влиянием «шагательных» движений рук на активацию генератора ритмики ног в работе Силос-Лабини [20]. Однако в том исследовании проприоспинальный приток от движений рук был существенно сильнее, поскольку руки
двигались с опорой на ленту тредбана. У больных подобного влияния движений
рук на возможность активации непроизвольной ритмики ног не наблюдалось
(Рис. 3). По-видимому, нарушения в подкорковых структурах мозга у больных с
БП приводят к изменению тонического состояния спинальных нейронных цепей
и, как результат, к снижению влияния сенсорных входов на генераторные сети
спинного мозга [21].
Таким образом, настоящие результаты подтверждают гипотезу о существовании
функциональных связей между нейронными центрами, ответственными за ритмические движения рук и ног у человека [11,12]. Активация этих связей может
иметь клиническое применение.
Работа поддержана грантами РФФИ 13-04-12076-офи-м и РФФИ 15-04-02825
Список литературы
1. Selionov V.A., Ivanenko Y.P., Solopova I.A., and Gurfinkel V.S. Tonic central and sensory stimuli facilitate involuntary air-stepping in humans. // J. Neurophysiol. 2009. Vol. 101,
№ 6. P. 2847.
2. Gerasimenko Y., Gorodnichev R., Machueva E., et al. Novel and direct access to the human locomotor spinal circuitry. // J. Neurosci. 2010. Vol. 30, № 10. P. 3700.
3. Gerasimenko Y., Gorodnichev R., Puhov A., et al. Initiation and modulation of locomotor
circuitry output with multisite transcutaneous electrical stimulation of the spinal cord in
noninjured humans. // J. Neurophysiol. 2015. Vol. 113, № 3. P. 834.
4. Selionov V.A., Solopova I.A., Zhvansky D.S., et al. Lack of non-voluntary stepping responses in Parkinson’s disease. // Neuroscience. 2013. Vol. 235. P. 96.
5. Solopova I.A., Selionov V.A., Kazennikov O.V, and Ivanenko Y.P. Effects of transcranial
magnetic stimulation during voluntary and non-voluntary stepping movements in humans.
// Neurosci. Lett. 2014. Vol. 579. P. 64.
6. Hultborn H., Meunier S., Pierrot-Deseilligny E., and Shindo M. Changes in presynaptic
inhibition of Ia fibres at the onset of voluntary contraction in man. // J. Physiol. 1987. Vol.
389. P. 757.
7. Khusnutdinova D., Netreba A., Kozlovskaya I. Mechanic stimulation of the soles support
zones as a countermeasure of the contractile properties decline under microgravity conditions. // J. Gravit. Physiol. 2004. Vol. 11, № 2. P. P141.
8. Томиловская Е.С., Мошонкина Т.Р., Городничев Р.М., и др. Механическая стимуляция опорных зон стоп: неинвазивный способ активации генераторов шагательных
движений у человека // Физиология человека. 2013. Т. 39, № 5. С. 34.
751
9. Balter J.E., Zehr E.P. Neural coupling between the arms and legs during rhythmic locomotor-like cycling movement. // J. Neurophysiol. 2007. Vol. 97, № 2. P. 1809.
10. Patrick S.K., Noah J.A., Yang J.F. Interlimb coordination in human crawling reveals similarities in development and neural control with quadrupeds. // J. Neurophysiol. 2009. Vol.
101, № 2. P. 603.
11. Dietz V. Quadrupedal coordination of bipedal gait: implications for movement disorders. //
J. Neurol. 2011. Vol. 258, № 8. P. 1406.
12. Zehr E.P., Duysens J. Regulation of arm and leg movement during human locomotion. //
Neuroscientist. 2004. Vol. 10, № 4. P. 347.
13. Zehr E.P., Chua R. Modulation of human cutaneous reflexes during rhythmic cyclical arm
movement. // Exp. brain Res. 2000. Vol. 135, № 2. P. 241.
14. Zehr E.P., Kido A. Neural control of rhythmic, cyclical human arm movement: task dependency, nerve specificity and phase modulation of cutaneous reflexes. // J. Physiol.
2001. Vol. 537, № Pt 3. P. 1033.
15. Zehr E.P. and Haridas C. Modulation of cutaneous reflexes in arm muscles during walking: further evidence of similar control mechanisms for rhythmic human arm and leg
movements. // Exp. brain Res., 2003. Vol. 149, № 2, P. 260.
16. Mezzarane R.A., Klimstra M., Lewis A., et al. Interlimb coupling from the arms to legs is
differentially specified for populations of motor units comprising the compound H-reflex
during ‘reduced’ human locomotion. // Exp. brain Res. 2011. Vol. 208, № 2, P. 157.
17. Massaad F., Levin O., Meyns P., et al. Arm sway holds sway: locomotor-like modulation
of leg reflexes when arms swing in alternation. // Neuroscience. 2014. Vol. 258. P. 34.
18. Stephenson J.L., De Serres S.J., Lamontagne A. The effect of arm movements on the lower
limb during gait after a stroke. // Gait Posture. 2010. Vol. 31, № 1. P. 109.
19. Danna-Dos-Santos A., Shapkova E.Y., Shapkova A.L., et al. Postural control during upper
body locomotor-like movements: similar synergies based on dissimilar muscle modes. //
Exp. brain Res. 2009. Vol. 193, № 4. P. 565.
20. Sylos-Labini F., Ivanenko Y.P., Maclellan M.J., et al. Locomotor-like leg movements
evoked by rhythmic arm movements in humans. // PLoS One. 2014. Vol. 9, № 3. P.
e90775.
21. Dietz V., Duysens J. Significance of load receptor input during locomotion: a review. //
Gait Posture. 2000. Vol. 11, № 2. P. 102.
22. Raudino F., Leva S. Involvement of the spinal cord in Parkinson's disease. // Int. J. Neurosci. 2012. Vol. 122, № 1. P. 1.
23. Dietz V. Do human bipeds use quadrupedal coordination? // Trends Neurosci. 2002. Vol.
25, № 9. P. 462.
24. Duysens J., Van Wezel B.M., Smits-Engelsman B. Modulation of cutaneous reflexes from
the foot during gait in Parkinson's disease. // J. Neurophysiol. 2010. Vol. 104, № 1. P. 230.
25. Dietz V. Quadrupedal coordination of bipedal gait: implications for movement disorders. //
J Neurol. 2011. Vol. 258, № 8. P. 1406.
26. K. Nakagawa, T. Muraoka, and K. Kanosue. Factors that determine directional constraint
in ipsilateral hand-foot coordinated movements. Physiol. Rep. 2013. Vol. 1, №. 5, P.
e00108.
27. Maclellan M.J., Ivanenko Y. P., Cappellini G., et al. Features of hand-foot crawling behavior in human adults. // J. Neurophysiol. 2012. Vol. 107, № 1. P. 114.
752
28. Baldissera F.G., Cavallari P., Esposti R. Synchrony of hand-foot coupled movements: is it
attained by mutual feedback entrainment or by independent linkage of each limb to a
common rhythm generator? // BMC Neurosci. 2006. Vol. 7. P. 70.
29. Brooke J.D., Cheng J., Misiaszek J.E., and Lafferty K. Amplitude modulation of the soleus
H reflex in the human during active and passive stepping movements. // J. Neurophysiol.
1995. Vol. 73, № 1. P. 102.
30. Kawashima N., Nozaki D., Abe M. O., Nakazawa K. Shaping appropriate locomotive motor output through interlimb neural pathway within spinal cord in humans. // J. Neurophysiol. 2008. Vol. 99, № 6. P. 2946.
31. De Kam D., Rijken H., Manintveld T. Arm movements can increase leg muscle activity
during submaximal recumbent stepping in neurologically intact individuals. // J. Appl.
Physiol. 2013. Vol. 115, № 1. P. 34.
32. Huang H.J., Ferris D.P. Upper and lower limb muscle activation is bidirectionally and ipsilaterally coupled. // Med. Sci. Sports Exerc. 2009. Vol. 41, № 9. P. 1778.
753