сравнительная гистология и физиология мерцательного

2014, том 17, №2 (66)
ТА В Р И Ч Е С К И Й М Е Д И К О - Б И ОЛ О Г И Ч Е С К И Й В Е С Т Н И К
УДК 611 - 018.1:612.2:611 – 018.7
© М.А. Завалий, 2014.
СРАВНИТЕЛЬНАЯ ГИСТОЛОГИЯ И ФИЗИОЛОГИЯ
МЕРЦАТЕЛЬНОГО АППАРАТА РЕСПИРАТОРНОГО ЭПИТЕЛИЯ
М.А. Завалий
Кафедра отоларингологии (зав. кафедрой– проф. А.В. Завадский), Государственное учреждение «Крымский
государствен-ный медицинский университет имени С. И. Георгиевского», г. Симферополь, бул. Ленина 5/7.
COMPARATIVE HISTOLOGY AND PHYSIOLOGY OF THE RESPIRATORY EPITHELIAL CILIATED
APPARATUS
M.A. Zavaliy
SUMMARY
One of the main objectives of rhinopathology treatment is to repair and restore the function of the
morphological structures of the nasal cavity and paranasal sinuses ciliated epithelium, since the ultrastructural
abnormalities are a key step in the pathogenesis of rhinosinusitises. However, medications used for treatment
sometimes have an inhibitory effect on the ciliary motion and can exacerbate the damage of the ciliated epithelium.
It is possible to achieve the anticipated effect of the drugs, primarily, if there is a fundamental knowledge of
physiology and organization of the ciliated apparatus structures. Obviously, the development of new methods
and treatment regimens should be focusedon evidence-based experimental models in vivo. Decrease of the
error rate during the extrapolation of the experimental results in the clinic depends on the quality characteristics
of the model based on the data of a comparative histological and physiological investigation.
ПОРІВНЯЛЬНА ГІСТОЛОГІЯ ТА ФІЗІОЛОГІЯ МИГОТЛИВОГО АПАРАТУ РЕСПІРАТОРНОГО
ЕПІТЕЛІЮ
М.А. Завалій
РЕЗЮМЕ
Однією з головних завдань лікування ринологічної патології є репарація і відновлення функції
морфологічних структур миготливого епітелію порожнини носа та навколоносових пазух, так як
ультраструктурні порушення є ключовим моментом в патогенезі риносинуситів. Однак, лікарські препарати,
які використовуються для лікування, часом самі справляють пригнічуючу дію на миготливий рух і можуть
посилювати пошкодження миготливого епітелію. Досягти прогнозованого дії лікарських засобів можливе,
в першу чергу, за наявності фундаментальних знань фізіології і організації структур миготливого апарату.
Зрозуміло, що розробка нових методів і схем лікування повинна ґрунтуватися на використанні доказових
експериментальних моделях invivo. Зниження погрішності при екстраполяції результатів експерименту
до клініки залежить від якісних характеристик моделі, заснованих на даних порівняльної гістології та
фізіології.
Ключевые слова: мерцательный эпителий верхних дыхательных путей, сравнительная гистология,
физиология, экспериментальные модели.
Наиболее распространенными среди ЛОР патологии являются воспалительные заболевания носа
и околоносовых пазух, которые сопровождаются нарушениями в эпителиальном слое слизистой оболочки. Одной из главных задач лечения этой группы
заболеваний является восстановление функции и
репарация морфологических структур эпителия.
Однако, лекарственные препараты, которые используются для лечения, порой сами оказывают угнетающее действие на мерцательное движение, усугубляют повреждения мерцательного эпителия [3, 14,
16, 20]. В терапии ринологической патологии широко внедряются новые препараты, но применение
новых методов и методик лечения требуют доказательного обоснования безопасности и высокой эффективности предлагаемого метода. Решение такой
задачи возможно только после получения результа-
тов доклинических экспериментальных исследований. Эффективность результата зависит от качества
экспериментальной модели [11, 15, 30, 36, 38]. Всякий метод имеет определенную степень погрешности. Чтобы правильно интерпретировать результат
эксперимента требуется детальное изучение модели на современном уровне. Возможность моделирования ринитов и синуситов многообразна, т.к.
имеется общность происхождения мерцательного
эпителия и однообразие принципов мерцательного
движения у живых организмов разных типов и классов [28, 30, 33, 34, 37, 38]. Такой вывод основывается на данных сравнительной гистологии и физиологии [4, 6, 7, 8].
Известно, что классификация тканей по источникам их развития в онтогенезе имеет значение для
доказательства стойкой детерминированности тка46
ОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИ
ней в онтогенезе и невозможности их метаплазии –
превращения друг в друга во взрослом организме
[7]. Сопоставление результатов сравнительно-гистологических исследований тканей у разных групп
животных привело А.А. Заварзина к выводу о плодотворности предложенного метода сравнения по
принципу функциональной аналогии. При таком
сопоставлении удалось обнаружить принципиальное
структурное сходство даже у далеко отстоящих форм
живых организмов. Что свидетельствует о сходных,
параллельных эволюционных преобразованиях тканей у разных животных, т.е. при преобладающем
дивергентном развитии организмов изменения их
функционально-аналогичных тканей происходят в
основном в одном, общем для всех групп животных
направлении [8].
Эти положения составляют основу теории параллелизма тканевых структур А.А.Заварзина. Согласно этой теории причиной направленности преобразования тканей в ходе эволюции животных является, во-первых, общая для данного типа тканей
функциональная задача; во-вторых, направленность
эволюционных преобразований функционально-аналогичных тканей обусловливается общими закономерностями организации эукариотных клеток. На
основе этих общих свойств и происходит у всех
животных специализация клеток в направлении реализации той или иной конкретной функции. Направленное, закономерное преобразование тканей в
сторону более совершенного осуществления ими
специфических функций не означает, однако, что у
всех организмов оно совершается абсолютно идентичными, тождественными путями [2, 7, 12].
Мерцательный аппарат возникает у животных
на той стадии эволюционного развития, когда нервы еще не образовались, и после развития нервной
системы сохраняет способность к автономным ритмическим движениям. Это послужило основанием
для предположения об отсутствии нервных влияний
при закреплении мерцательных элементов в системе многоклеточных. По мнению некоторых авторов,
у многоклеточных работа ресничек также в большинстве случаев не зависит от нервной системы.
Инактивация этой системы действием наркоза или
изоляция ресничного эпителия не влияет на координацию биений. Однако отдельные формы мерцательного движения (например, у гребневиков, трохофорных личинок) находятся под нервным контролем [21, 23, 27, 29, 32]. Дальнейшие исследования позволили установить у позвоночных влияние
на мерцательное движение вегетативной нервной
системы, то есть, у позвоночных существует двустороннее нервное влияние [27, 32].
Мерцательный эпителий играет важную роль в
воздухоносных путях наземных позвоночных, обеспечивая наряду с барьерной функцией очистку воздуха от твердых частиц, поступающих в респираторные отделы дыхательной системы. В верхних
дыхательных путях он содержит следующие виды
клеток: мерцательные, бокаловидные, вставочные и
базальные [7, 17, 21]. Особенностью мерцательных
клеток является наличие на их поверхности от 50
до 200 ресничек (мерцательных органелл или аксонем) длиной 5-8 мкм и диаметром 0,15-0,3 мкм, обладающих двигательной способностью. Биение ресничек происходит в одной плоскости. Быстро фиксируя клетку, так что каждая ресничка остается в своей
фазе биения. За резким обеспечивающим перемещение вперед ударом, во время которого ресничка сохраняет жесткость, следует ее более медленное возвратное движение, сопровождающееся последовательным сгибанием от основания к вершине (рис.1).
Рис. 1. Механизм мерцательного движения. И -изхрональный ритм, М -метахрональный ритм,
РФ - рабочая фаза, ВФ - возвратная фаза, А-А-микротрубочка, В - В-микротрубочка, D-динеиновые
ручки, ЦВ - центральному влагалищу; 5- й и 6-й дуплеты (Крстич Р.В., 2001).
47
2014, том 17, №2 (66)
ТА В Р И Ч Е С К И Й М Е Д И К О - Б И ОЛ О Г И Ч Е С К И Й В Е С Т Н И К
Субмикроскопическое строение всех типов органелл мерцательного движения удивительно схоже у
животных разных типов: имеется две осевые (центральные) микротрубочки (фибриллы), цилиндрически окруженные девятью периферическими двойными фибриллами, берущими начало от базального
тельца, образованного триплетами фибрилл. Базальное тельце является морфогенетическим центром
при образовании ресничек, перемещаясь к периферии клетки, где каждый триплет его микротрубочек
даёт начало двум периферическим микротрубочкам
(Рис. 2) [5, 9, 19, 21].
Рис. 2. Тонкая структура реснички. Продольный и поперечные разрезы через ресничку:
1 – плазмолемма; 2 – периферические и 3 – центральные фибриллы (микротрубочки);
4 – динеиновые ручки периферийных фибрилл; 5 – стержень реснички; 6 – переходящая область;
7 – базальная пластинка; 8 – базальное тельце; 9 – корешковые волокна; 10 – вторичные
фибриллы (по Gibbons).
Рис. 3. Схематичное изображение ультраструктуры реснички. 1 -- цилиарная мембрана,
2 -- центральная муфта, состоящая из двух не парных микротрубочек, 3 --нексиновый мостик,
4 --б-субъединица периферического дублета, 5 --в-субъединица периферического дублета,
6 -- наружная ручка, 7 -- внутренняя ручка, 8 -- радиальная спица.
мономеров (диаметр одного мономера 4-5 нм) и связываются друг с другом особым белком динеином,
который образует «ручки» микротрубочек. Тубулин
сходен по своему составу с мышечным белком ак-
Микротрубочки это трубчатые структуры цитоплазмы, диаметром 10-25 нм. Структурная их основа
тубулин (глобулярный белок с молекулярной массой
40 000). Отдельные цепочки этого белка состоят из
48
ОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИ
тином. Функция динеина в «ручках» аналогична
функции миозина в поперечных мостиках между
мышечными филаментами. Динеин способен в присутствии определенных концентраций катионов Ca+2
и Mg+2 действовать как фермент, расщепляющий
АТФ, и высвобождать при этом заключенную в молекуле АТФ энергию.
У периферических трубочек различают б-трубочки, имеющие два отростка – «ручки», последние
направлены к соседнему дуплету против часовой
стрелки, если рассматривать поперечный срез реснички со стороны основания. В крайнем базальном
и крайнем апикальном участках реснички этих отростков нет. Вторую трубочку периферического дуплета, не имеющую отростков называют в-трубочкой.
«Ручки» на б-трубочке имеют длину 24 нм и
обеспечивают ее контакт с соседней в-трубочкой во
время двигательного цикла.
Периферические дублеты соединяются с центральной муфтой посредством радиальных спиц, заканчивающихся втулкой. Вся ресничка окружена
элементарной мембраной, являющейся продолжением клеточной плазмолеммы (Рис. 3) [10, 18, 21,
22, 25].
Рис. 4. Строение дублета микротрубочек: 1- динеиновые мостики; 2 – «монометры» тубулина.
В настоящее время имеется несколько гипотез,
объясняющих принцип работы тубулин-динеиновой
механохимической системы. Одна из них предполагает, что эта система функционирует по принципу скольжения. Химическая энергия АТФ превращается в механохимическую энергию скольжения
одних дублетов микротрубочек по отношению к
другим за счеттубулин-динеинового взаимодействия
в местах временных контактов динеиновых «ручек»
с димерамитубулина в стенках микротрубочек. Таким образом, в данной механохимической системе,
несмотря на ее существенные особенности по сравнению с актин-миозиновой системой, используется
тот же принцип скольжения, базирующийся на специфическом взаимодействии основных сократимых
белков. Совокупность общих признаков структурно-биохимической организации актин-миозиновой
и тубулин-динеиновой систем позволяет предполагать, что они развились из одной механохимической системы первичных эукариотных клеток и
сложились в результате прогрессивного усложнения
их организации [24, 26].
Актин-миозиновая и тубулин-динеиновая системы, как правило, в большинстве эукариотных клеток объединяются при функционировании в одну
систему. Так, например, в динамичном субмембранном аппарате культивируемых invitro клеток присутствуют обе механохимические системы: и актинмиозиновая, и тубулин-динеиновая. Возможно, что
это связано с особой ролью микротрубочек как организующих и направляющих скелетных образований
клетки. С другой стороны, наличие двух аналогичных систем могут повышать пластичность сократимых внутриклеточных структур, тем более что регуляция работы актин-миозиновой системы принципиально отличается от регуляции работы динеинтубулиновой системы. В частности, необходимые
для запуска актин-миозиновой системы ионы кальция тормозят, а в высоких концентрациях и нарушают структурную организацию тубулин-динеиновой
системы [8, 9, 17].
При наличии АТФ реснички бьют и в изолированном от клетки состоянии. В выделенных жгутиках удалось обнаружить фермент аргининкиназу,
который принимает участие в восстановлении АТФ
в мышечных волокнах и в самой клетке встречается
только в следовых количествах. Если на поверхности клетки расположены многочисленные реснички
(как у инфузорий или в ресничном эпителии), то все
они бьют координированно: стоящие по направлению движения рядом друг с другом - синхронно(в
фазе), а расположенные друг за другом -метахронно(с определенным сдвигом по фазе). Моментальная съемкаположения следующих друг за другом
ресничек показывает последовательные фазы биения одной из них. На снимках, сделанных при помощи сканирующего электронного микроскопа,
метахронию можно наблюдать непосредственно.
49
2014, том 17, №2 (66)
ТА В Р И Ч Е С К И Й М Е Д И К О - Б И ОЛ О Г И Ч Е С К И Й В Е С Т Н И К
Надрезы эктоплазмы нарушают упорядоченную работу ресничек, хотя каждая из них продолжает совершать не координированные биения [7, 9, 23, 32, 35].
Таким образом, каждая ресничка со своим базальным тельцем является автономным двигательным аппаратом, который в норме находится в жестких фазовых отношениях с соседними. Уже давно
возможным структурным коррелятом такого рода
координации считают кинетодесмальные фибриллы,связывающие базальные тельца ресничек (благодаря своей способности восстанавливать серебро
они могут быть выявлены на препаратах как система аргентофильных линий). Однако их функциональная роль весьма спорна. Вероятно, возбуждение в
смысле рефлекторной цепипередается через клеточную мембрану поэтапно от одного базального тельца к другому. Базальные тельца являются обязательной составной частью ресничек и жгутиков, они
расположены в основании ресничек. По своему
строению базальные тельца весьма сходны с центриолями и представляют собой цилиндры, образованные девятью триплетами трубочек, аналогичных
по своему строению периферическим трубочкам
ресничек. При этом периферически расположенная
пара трубочек в каждом триплете контактирует с
периферическими трубочками ресничек. Третья трубочка базального тельца в каждом триплете слепо
заканчивается в пластинке электронноплотного вещества толщиною 300 Е, расположенной в области
контакта микротрубочек реснички и базального
тельца. С внешней стороны этой пластинки в ней
также слепо заканчиваются две центральные трубочки реснички. Базальные тельца играют основную
роль в процессах формирования и регенерации ресничек. Однако конкретные молекулярные механизмы этих процессов в настоящее время не выяснены. Возможно также их участие в координации работы ресничного аппарата. Такую же функцию, вероятно, имеет фибриллярный аппарат в виде волокон, иногда имеющих поперечную исчерченность.
Это - корневые нити, которые могут располагаться
либо в поверхностных участках цитоплазмы, либо
проникать внутрь цитоплазмы до наружной мембраны ядерной оболочки [8, 27, 32,35].
Одним из способов развития реснички является образование тела цилии прямо в цитоплазме клетки. В этом случае одна из центриолей - будущее базальное тельце цилии, прикладывается одним концом к более крупной везикуле, ограниченной гладкой мембраной, чаще всего относящейся к комплексу
Гольджи. Базальное тельце индуцирует в цитоплазме развитие тела цилии с периферическими микротрубочками, которые формируются из гладкофиламентозной субстанции. Часть этой субстанции опять
перемещается на вершину тела цилии и представляет материал как для удлинения микротрубочек, так
в случае истинных ресничек и для центрального
дуплета. Тело цилии выпячивает над собой гладкостенную везикулу в виде двустенного бокала, составляющего начало мембранного влагалища тела цилии. Удлинение влагалища цилии происходит путем
слияния других гладкостенных везикул, соединяющихся с влагалищем растущей цилии. Описанным
способом образуются цилии у некоторых простейших, у эпителия органов чувств, у части ресничек
эпителия эндометрия. Также образуются солитарныецилии различных клеток у млекопитающих [9, 25].
Вопрос о значении солитарныхцилий в настоящее время является предметом дискуссии и зачастую противоположных объяснений. Иногда образование солитарныхцилий принимается за признак
дифференциации клетки, но встречаются и другие
мнения, что солитарныецилии выполняют регенерационную и также секреторную функцию [15, 20,
29]. Возможно, образование солитарныхцилий является проявлением дифференциальной фазы клетки. Образованием солитарныхцилий, например, характеризуется псевдодецидуальное и децидуальное
превращение соединительнотканных клеток эндометрия, дифференциация эпителиальных клеток
пищевода, дифференциация мезенхимальных и мышечных и соединительнотканных клеток.
Неясным остается вопрос цилиогенезапарабазальных, парацентриолярных телец и образование
цилиарных ножек. Материалом для создания этих
образований видимо является гранулофиламентозная субстанция из прекурзоровыхцентриолярных
телец. Эти тельца возникали бы путем перераспределения и агрегации грануло-филаментозной субстанции, которая не была вся использована при образовании микротрубочек тела реснички. Формирование цилиарных ножек также исходит из субстанции прекурзоровых телец или, по данным других
авторов, из специальной другой прекурзоровой субстанции, обозначенной как «прекурзоровые тельца
ножек» [21].
Таким, образом, образование ресничек мерцательных клеток происходит с образованием микротрубочек (простых, дуплетов и триплетов), центриолей. Тело цилии образуется при участии центриолей двумя способами: путем вырастания отростка
из тела клетки и путем образования тела цилииинтрацеллюлярно. Отчетливо проявляется тесная связь
постоянной субмембранной механохимической субсистемы поверхностного аппарата с мембранными
структурами. Помимо регуляторной роли в функционировании механохимической системы базальный
аппарат играет основную роль и в процессе формирования ресничек [7].
Морфогенетическая функция базального аппарата как центра самосборки сократимых и опорных
структур хорошо показaнa на простейших в опытах
с регенерацией ресничек после их удаления разными путями. Так, например, при действии на клетки
50
ОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИ
хламидомонад или тетрахимен повышенного давления происходит либо сбрасывание реснички, либо
«втягивание» ее под мембрану; в цитоплазме микротрубочковые структуры реснички разбираются до
димеровтубулина. При возвращении клетки в нормальные условия наблюдается восстановление
структуры реснички. Вначале в непосредственной
близости от мембраны определенным образом располагается базальное тельце, затем на его апикальном конце растет ресничка. Процесс этот идет достаточно быстро и независимо от синтеза белка, т.е.
материалом для образования данной структуры является фонд тубулина и сопутствующих белков, а
способом -самосборка, индуцированная базальным
тельцем.
Анализ химического состава ресничек, проведенный на ресничках инфузорий, показал, что основную массу их составляют белки (70 - 80%). Здесь
имеется также некоторое количество липидов (13 23%) и углеводов (1 - 6%). Среди белков удается
выделить две основные фракции: растворимую и
нерастворимую в этилендиаминтетрауксусной кислоте (ЭДТА). Белковый компонент двух центральных трубочек входит в состав растворимой фракции, поскольку при действии ЭДТА они исчезают.
Второй структурой, построенной преимущественно из белков растворимой фракции, являются пальцевидные выросты уплотненной цитоплазмы у периферических трубочек. Анализ АТФ-азной активности белковой фракции показал, что почти весь
белок, обладающий способностью расщеплять АТФ,
находится во фракции, растворимой в ЭДТА. Более
того, из нее удалось выделить субфракцию, которая
обладала способностью восстанавливать в присутствии ионов магния уплотненные участки цитоплазмы у периферических трубочек при добавлении ее
к обработанным ЭДТА ресничкам. Материал пальцевидных выростов, очевидно, входит в состав этой
субфракции. На основании имеющихся данных был
сделан вывод о том, что мы имеем дело со специфическим, обладающим АТФ-азной активностью белком, способным взаимодействовать с белками микротрубочек ресничек. Этот белок составляет около
8% общего количества белка ресничек, и ему придают большое значение в работе ресничек и жгутиков [26, 35].
Показано также, что обработанные глицерином
реснички и жгутики, в которых сохраняется только
система центральных и периферических трубочек,
способны ритмично сокращаться при добавлении
АТФ. Эти данные свидетельствуют в пользу предположения о том, что основные молекулярные механизмы механохимических реакций связаны с трубчатыми структурами. Процесс сокращения осуществляется по принципу скольжения одних трубочек
по отношению к другим за счет временного взаимодействия образованных особым белком динеином
пальцевидных выростов цитоплазмы с белками соседних периферических трубочек [1, 21, 26].
Рассмотренный выше общий план ультраструктурного строения ресничек и жгутиков универсален
для различных типов животных. Однако могут наблюдаться более или менее существенные модификации их строения. Сильно варьируют размеры ресничек. Иногда, хотя и довольно редко, имеет место
отступление от обычной закономерности в организации ресничек и жгутиков - девять пар периферических и две центральные трубочки: периферических трубочек может быть и меньше (до семи пар) и
больше (до одиннадцати пар). В последнем случае
добавочные пары периферических трубочек могут
располагаться вне периферического кольца, обычно снаружи от него. Значительно чаще наблюдается
редукция двух центральных трубчатых структур.
Такого рода явления отмечены при многочисленных
эволюционных модификациях ресничных клеток,
которые могут специализироваться и как рецепторные элементы, и как железистые клетки со своеобразным аппаратом выведения секрета, формирующимся на основе ресничек.
Несомненно, реснички в клетках животных
представляют собой один из наиболее древних специальных органоидов. У многоклеточных животных
потенции к формированию ресничек сохраняются в
клетках различных тканей. Благодаря этому при соответствующих функциональных потребностях в
процессе эволюции наблюдаются многократные
повторные возникновения ресничного аппарата у
клеток с различной специализацией. Реснички образуются в клетках производных кожного эпителия
высших позвоночных, кишечных и мезодермальных
эпителиев и эпителиев, вторично возникающих из
нервного зачатка. В последнее время ресничные дифференцировки обнаружены также у некоторых клеточных элементов тканей внутренней среды у млекопитающих и головоногих моллюсков [8, 12, 24].
В ресничном эпителии млекопитающих четко
выражено функциональное единство пласта. Деятельность его ресничного аппарата строго упорядочена, и все ресничные клетки связаны в единую
функциональную систему. Синхронная работа ресничного аппарата обеспечивает непрерывное перемещение выделяемой бокаловидными клетками слизи с приставшими к ней инородными частицами.
Движение этих частиц происходит в направлении,
обратном по отношению к направлению движения
поступающего из внешней среды воздуха [31, 36].
Ресничный эпителий позвоночных представляет вторичную в эволюции этих животных тканевую
дифференцировку, что отличает его от эпителия низших многоклеточных, несмотря на их схожесть в
принципах организации и специфической дифференцировки клеток [8]. Известны различные варианты строения ресничного аппарата мерцательных
51
2014, том 17, №2 (66)
ТА В Р И Ч Е С К И Й М Е Д И К О - Б И ОЛ О Г И Ч Е С К И Й В Е С Т Н И К
клеток, выполняющих различные частные функции
у отдельных представителей многоклеточных животных. Однако, общий принцип ультраструктурной
организации ресничек оказывается достаточно универсальным [35]. Следует отметить, что при различного рода экстремальных воздействиях (пары формалина, механические повреждения, специфические
гормональные воздействия) ресничный эпителий
обнаруживает отчетливо выраженную способность
к превращению в типичные многослойные пласты.
В заключение считаем необходимым отметить,
что изложенное обобщение имеющихся в литературе сведений, об ультраструктуре мерцательного эпителия и проведенный анализ некоторых данных сравнительной гистологии и физиологии мерцательного эпителия живых организмов, могут быть полезны при выборе или создании экспериментальных
моделей у лабораторных животных, а также позволят адекватно оценивать результаты экспериментальных исследований. Снижение погрешности при
экстраполяции результатов эксперимента в клинику
во многом зависит от качественных характеристик
модели [11]. Очевидно, что разработка новых методов и схем лечения должна основываться на использовании доказательных экспериментальных моделей
invivo, а достичь прогнозированного действия лекарственных средств возможно, в первую очередь,
при наличии фундаментальных знаний физиологии
и организации структур мерцательного аппарата.
университет, 1982. - 240с.
6. Загорулько А.К. Атлас ультраструктурной
морфологии бронхов в норме и патологии / А.К. Загорулько. - Симферополь:ИАО КГМУ, 2003. - 104с.
7. Карпилов Г.Х. Нос и придаточные полости
у лабораторных амфибий, птиц, грызунов / Г.Х.
КарпиловѕВитебск: Витебский гос. мед. институт,
1940. - 136 с.
8. Кацнельсон З.С. О теории параллельных рядов эволюции / З.С. Кацнельсон //Архив анатомии,
гистологии и эмбриологии. ѕ 1957. ѕ№2. - С.100-110.
9. Морфология эпителия переднего отдела пищеварительной и дыхательной систем / под ред.
Хлыстовой З.С.- М.: Медицина, 1971. - 116 с.
10.Пискунов С.З. Диагностика и лечение воспалительных процессов слизистой оболочки носа и
околоносовых пазух / С.З. Пискунов, Г.З. Пискунов.Воронеж: Изд-во Воронежского Университета, 1991.
- 182с.
11.Пискунов С.З., Яглов В.В. О секреции вставочных клеток мерцательного эпителия слизистой
оболочки верхнечелюстной пазухи / С.З. Пискунов,
В.В. Яглов //Арх. анатомии, гистологии и эмбриологии. -1975. - №11. - С. 80ѕ84.
12.Плужников М.С. Воспалительные и аллергические заболевания носа и околоносовых пазух /
М.С. Плужников, Г.В. Лавренова. - К.: Здоров’я, 1990. - 144с.
13.Проссер Л. Сравнительная физиология животных / Л. Проссер / пер. с англ. яз. В 3-х т. - М.:
Мир, Т.3. 1978. - 653с.
14.Рихельманн Г. Мукоцилиарный транспорт:
экспериментальная и клиническая оценка / Г. Рихельманн, А.С. Лопатин // Российская ринология. ѕ
1994. - №4. - С. 33-47.
15.Рязанцев С.В. Морская вода в ринологии /
С.В. Рязанцев //Новости оториноларингологии и
логопатологии. ѕ 2002. -№3. -С. 115 - 118.
16.Сагалович Б.М. Физиология и патофизиология верхних дыхательных путей / Б.М.Сагалович ѕ
М.: Медицина, 1967. - 328с.
17.Хадорн Э. Общая зоология / пер. с нем. /
Э.Хадорн, Р. Венер. - М.: Мир, 1989. - 528с.
18.Хэм А. Гистология /пер. с англ./ А.Хэм,
Д.Кормакѕ М.: Мир, 1983. -Т.4 - 245 с.
19.Шмагина А.П. Мерцательное движение /
А.П. Шмагина. - М.: Медгиз, 1948. - 240 с.
20.Шубникова Е.А. Эпителиальные ткани: учебное
пособие / Е.А. Шубникова -М.: МГУ, 1996. - 256 с.
21.Afzelius B.A. Ultrastructure of cilium / B.A. Afzelius
//J. Biophys. Biochem. Cytol. - 1959.- №5. -P. 269 - 278.
22.Brokaw C.J. ATP in ciliary movement / Brokaw
C.J // Symp. Soc. Exp. Biol. - 1965. - №22. -P.101 - 116.
23.Chilvers M.A. Ciliary beat pattern is associated
with specific ultrastructural defects in primary ciliary
dyskinesia / M.A. Chilvers, А. Rutman, O’ Callaghan /
/ J. Allergy ClinImmunol. ѕ 2003. ѕ№112(3). - Р.518 - 524.
24.King M. Experimental models for studying
ЛИТЕРАТУРА
1. Александровская О.В. Цитология, гистология
и эмбриология / О.В. Александровская, Т.Н. Радостина, Н.А. Козлов. ѕ М: Агропромиздат, 1987. - 448с.
2. Браун А.А. О теории параллелизма гистологических структур А.А. Заварзина / А.А Браун //Известия Академии наук СССР/ серия биологическая.
- 1958. - № 6, С.690 697.
3. Состояние слизистой оболочки остиомеатального комплекса по данным световой и электронной
микроскопии / Быкова В.П., Сатдыкова Г.П., Лопатин А.С. и др. // Рос. Ринология. - 1995. - №3. - С.48-59.
4. Вельш У. Введение в цитологию и гистологию
животных / У. Вельш, Ф. Шторх. -М.:Мир, 1976. - 259с.
5. Догель В.А. Общая протогистология / В.А. Догель. ѕ М.: Советская наука, 1951. - 603с.
6. Елизарова М.М. Рефлекторное влияние на деятельность мерцательного эпителия пищевода лягушки / Елизарова М.М. // Физиологический журнал СССР.- 1941. ѕ №1, Т.ХХХ, вып.1-2. -С.121 - 126.
7. Заварзин А.А. Основы сравнительной гистологии / А.А. Заварзин. - Ленинград: Ленинградский
университет, 1985. - 400с.
8. Заварзин А.А. Основы частной цитологии и
сравнительной гистологии многоклеточных животных / А.А. Заварзин. - Л.: Наука, 1976. - 411с.
9. Заварзин А.А. Основы общей цитологии /
А.А. Заварзин, А.Д. Харазова. ѕ Л.: Ленинградский
52
ОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИ
mucociliary clearance / M. King // Eur. RespirJ. ѕ 1998.
- № 11. -P.222 - 228.
25 . Lu n d
V. J .
Nasal
physiology:
Neurochemical receptors, nasal cycle, and ciliary
action / V.J. Lund // Allergy Asthma Proc. -1996.
- № 17(4). - Р.179-184.
26.Methods for studying mucociliary transport /
Trindade S. H. Kiemle, JъniorJoгo Ferreira de Mello,
MionOlavo de Godoy // Rev. Bras. Otorrinolaringol. - 2007.
- Vol.73, №.5. - Р. 1347 - 1355.
27.Mucosal fine structure in experimental sinusitis /
K. Magnus W., B. Carlsцц, P. Stierna, S.Hellstrцm // Ann
Otol. RhinolLaryngol. - 1992. - №102. -Р. 639-645.
28.Naitoh Y. Mechanism of ciliary reversal, “a
calcium hypothesis” / Naitoh Y. // J. Gen. Physiol. ѕ 1968.
- №51. - P. 85 -103.
29.Puchelle E. Fine structure of the frog palate
mucociliary epithelium / E. Puchelle, A. Petit, J.J.Adnet
// J SubmicroscCytol. ѕ 1984. ѕ №16 (2). -Р. 273 - 282.
30.Puchelle E. Mucociliary frequency of frog palate
epithelium / E. Puchelle, J.M. Zahm, P. Sadoul // Am J
Physiol. - 1982. - № 242. -Р.31-35.
31.Satir P. How Cilia Move / P. Satir. San Francisco:
W.H. Freeman, 1974. - 63 p.
32.Smith D.J. Modelling mucociliary clearance /
D.J. Smith, E.A. Gaffney, J.R. Blake // Respiratory
Physiology & Neurobiology. - 2008. - № 2. - Р.1 - 11.
33.Steven C. Acute Sinusitis in the Rabbit Model:
Histologic Analysis / C. Steven, M. Marks // The
Laryngoscope. -1998. -Vol. 108(3)-Р. 320-325.
34. Winters S.L. Interaction between ion
transporters and the mucociliary transport system in dog
and baboon / S.L. Winters, D.B. Yeates //J Appl
Physiol. - 1997. - № 83. - P. 1348 - 1359.
53