И. В. Змитрович ФЕНОМЕНОЛОГИЯ МИЦЕЛИЯ
advertisement
И. В. Змитрович ФЕНОМЕНОЛОГИЯ МИЦЕЛИЯ Ботанический институт им. В. Л. Комарова РАН iv_zmitrovich@mail.ru В настоящем обзоре, предшествующем разговору о клеточной биологии роста грибов, рассмотрены базовые понятия, описывающие основные морфологические проявления мицелия; проблема дифференциации субстратного и воздушного мицелия; особенности мицелиальной архитектуры и гифальной структуры мицелия; некоторым типовым преобразованиям мицелия и связанным с ними конвергентными феноменам в формировании мицелиальных поверхностей. I. От споры до воздушного мицелия Термин «мицелий» введен в микологию в 1805 г. L. Trattinnick для обозначения вегетативного тела гриба, состоящего из пронизывающих субстрат гиф. V. Fayod (1889) различал первичный мицелий, развивающийся из прорастающей споры, и вторичный мицелий получаемый из плодовых тел. Фальк в работе 1902 г., помимо первичного и вторичного мицелия, говорит еще о третичном мицелии, из которого построены плодовые тела. Таблица 1 Традиционные и современные концепции типов мицелия Традиционные концепции Первичный – происходит из одной споры; мицелий – не имеет пряжек; – не дифференцирован; – рост изоморфный Вторичный – хорошо дифференцированный; мицелий – с пряжками; – рост радиальный Третичный мицелий – образует контекст стром, плодовых тел, ризоморф, склероциев и их поверхностные плектенхимы Современные концепции – происходит из одной споры; – не имеет пряжек; – пресоматогамный, гомокариотический; – рост изоморфный или радиальный; – постсоматогамный, гетерокариотический; – с пряжками или без пряжек; – рост радиальный или изоморфный – образует контекст стром, плодовых тел, ризоморф, склероциев и их поверхностные плектенхимы 2 Следует отметить, что эти первые классификации не были связаны с кариологическим статусом мицелия, поскольку эти ядерные циклы грибов стали активно изучаться после работ M. Bensaude 1917–18 гг. На табл. 1 можно видеть, как различаются традиционное и современное понимание первичного, вторичного и третичного мицелия. Новую страницу в классификации мицелиальных типов открывает работа J. Boidin (1971), обобщающая его 20-летние исследования кариологии мицелия базидиальных грибов. Основываясь на цитогенетических особенностях гомокариотических и гетерокариотических мицелиев, Буадэн выделяет 5 «типов мицелиальной организации»: нормальный, субнормальный, гетероцитный, астатоценоцитный, холоценоцитный, к которому в ходе дальнейших исследований присоединяется гапло-диплоидный тип. Особенности этих типов даны в табл. 2. Нормальный тип мицелия характеризуется строго одноядерной пресоматогамной фазой. Пресоматогамный мицелий и гифы плодовых тел дикариотические и несут пряжки. Мейоспоры несут 1 или 2 ядра. Некоторые виды (из родов Hymenochaete, Dendrothele и др.) не имеют пряжек в дикариофазе, а виды рода Strobilurus кроме того характеризуются гетерокариотическим мицелием с многоядерными сегментами. Субнормальный тип отличается от нормального тем, что прорастающие из споры гифы долгое время лишены септ и многядерные, но, входя в фазу септации сегменты гомокариотического мицелия становятся одноядерными. Гифы вторичного и третичного мицелия разнообразны и могут характеризоваться как наличием, так и отсутствием пряжек. Гетероцитный тип характеризуется многоядерным пресоматогамным – септированным или даже несептированным – мицелием, в то время как постсоматогамный мицелий большей частью дикариотический, хотя иногда остается многоядерным; пряжки имеются или отсутствуют. Астатоценоцитный тип характеризуется ценоцитным пресоматогамным мицелием, замещающимся дикариотичесиким, но в условиях незначительной аэрации с очень редкой септацией и отсутствием пряжек; в плодовом теле гифы астатоценоцитного мицелия в основном дикариаотиеские и мало чем отличаются от таковых других типов. Холоценоцитный тип характеризуется закреплением ценоцитного состояния в постсоматогамную фазу или лишь в субстратном мицелии (мицелий плодовых тел дикариотический), или даже в плодовых телах (грибы рода Stereum). У некоторых представителей грибов с холоценоцитным мицелием, как, например, у Stereum hirsutum или Meruliopsis taxicola, наблюдаются множественные (вертицилловые) пряжки. Диплоидный тип мицелиальной организации у высших грибов был выявлен сравнительно недавно в связи с изучением комплекса видов рода Armillaria: постсоматогамный мицелий этих грибов несет диплоидные ядра. 3 Таблица 2 Типы мицелиальной организации по Boidin (1971) и их кариологические особенности Тип Гомокарион Всего Функц. ядер ядра Гетерокарион Мицелий Плодовое тело ядра пряжки ядра пряжки Примеры видов Ядра/ спора 1. Нормальный 1 2 Basidioradulum radula, Resinicium bicolor, Amylostereum chailletii, Clitocybe gibba, Collybia dryophila, Schizophyllum commune Strobilurus esculentus Dendrothele griseocana, Hymenochaete rubiginosa Peniophora incarnata, Galzinia pedicellata Megalocystidium lactescens Pulcherricium coeruleum, Vuilleminia comedens, Pholiota astragalina, Galerina triscopa Hapalopilus aurantiacus Vararia ochroleuca Agrocybe praecox. Bolbitius vitellinus Coprinus congregatus, Leccinum aurantiacum Mycoacia uda, M. Stenodon, Phlebia radiata, Hapalopilus nidulans, Merulius tremellosus Lopharia spadicea, Cerrena unicolor, Bjerkandera fumosa Hymenochaete tabacina, Scopuloides rimosa Heterobasidion annosum, Aleurodiscus amorphous Meruliopsis taxicola Stereum hirsutum Armillaria spp. 1 1 + 2 + 2 - ∞ 2 - 2. Субнормальный ∞ 1 2 + 2 + 3. Гетероцитный ∞ ∞ 2 2 + 2 2 + 2 ∞ + ∞ - 2 + 4. Астатоценоцитный ∞ ∞ 2 + Ξ 5. Холоценоцитный 6. Гапло-диплоидный ∞ 1 ∞ 1(гапл.) ∞ - ∞ - ∞ V 1(дипл.) - 2 2 ∞ 1(дипл.) - - П р и м е ч а н и е : «∞» – сегменты многоядерные; Ξ – число ядер и присутствие пряжек зависит от концентрации CO2 в субстрате; гифы воздушного мицелия дикариотические с пряжками, гифы субстратного мицелия многоядерные без пряжек. 2 1 1 2 2 2 1 2 2 2 1 2 1 2 1 2 1 4 Рис. 1. Типы прорастания конидий Aspergillus nidulans по Semighini, Harris (2012): прорастающие (А) и проросшие (B) конидии в условиях выраженного у дикого типа (слева) и подавленного (справа) апикального доминирования (ингибирование активности НАДФ·Н-оксидазы): однополярный тип (слева); биполярный, квадриполярный и случайный типы (справа). Как мейоспоры, так и конидии высших грибов характеризуются обычно однополярным, биполярным, квартерполярным, либо случайным типом прорастания. Ростковые трубки, как уже упоминалось выше, ценоцитные. Формирование первой септы является важной вехой гифального роста, знаменующей, по словам 5 Харриса, инициацию фазы «быстрого апикального роста» и образования боковых ответвлений. Появление латеральных ветвей вблизи нарастающего апекса гифы сдерживается молекулярными механизмами и средовыми градиентами. Рис. 2. Онтогенез мицелия Phanerochaete magnoliae по Ainsworth, Rayner (1991): 2–6 – случайное прорастание; 6 – появление осевых гиф; 7–9 – развитие осевых гиф и появление абортивных (а) гиф, 10 – реинвазия гиф, анастомозы; появление базидиальных гиф (b) и цистид (c). Ainsworth, Rayner (1991) повторили классические опыты A. H. R. Buller, изучая онтогенез Phanerochaete magnoliae – вида, не исследованного ранее. Согласно этим исследованиям, базидиоспоры, характеризующиеся случайным типом прорастания, дают начало разбегающимся из инициальной области гифам, определяющим направление дальнейшей гифальной экспансии, которые позже дают латеральные ответвления, при этом, по мере исчерпания субстрата рост ряда ответвлений подавляется (т. н. абортивные гифы). Развитие между осевыми гифами латеральных ответвлений 6 приводит, как правило, в зоне ветвления 3–5 порядков к активному анастомозированию и образованию гетерокариотического мицелия. Гомокариотическая фаза развития мицелия характеризуется значительно меньшей энергией роста по сравнению с гетерокариотической. Гетерокариотические гифы – как при старении культур, так и в условиях субстратной гетерогенности, проявляют тенденцию к специализации, выражающейся прежде всего во вторичном утолщении оболочек гиф, в некоторых случаях с параллельной утерей гифами плазматического содержимого. Рис. 3. Дифференциация гетерокариотических гиф согласно Pinto-Lopes (1952): 1 – гифа «вторичного мицелия» с тремя пряжками, 2 – вторичное утолщение оболочки клетки, 3–20 – интеркалярная дифференциация групп клеток со вторично утолщенными оболочками, 11–20 – аспекты дифференциации «третичного мицелия». 7 Как видно на рис. 3, вторичное утолщение происходит обычно позади зоны роста и может захватывать как всю гифу целиком, так и ее фрагменты. Когда процесс вторичного утолщения заходит далеко, очень часто нивелируются пряжки – даже на не утративших протопласт гифах их становится очень сложно найти, а на гифах с коллапсировавшим протопластом их следы, как правило, уже незаметны. Другим аспектом дифференциации субстратного мицелия являеются значительные различия между осевыми гифами и латеральными гифами – в ширине (при ширине первых порядка 3–10 мкм ширина вторых лежит обычно в пределах 0.7–2.5 мкм), в степени утолщенности оболочек (латеральные гифы обычно тонкостенные) и направлении роста (латеральные гифы имеют тенденцию менять направление роста на противоположное относительно осевой гифы). Наконец, рост латеральных гиф, хотя не жестко детерминирован, все же лимитирован довольно низким содержанием нутриентов субстрата, остающегося позади зоны роста осевых гиф и исчерпвыемого соседними ответвлениями. Рис. 4. Распределение плотности мицелия по радиальным фракциям при выращивании некоторых базидиомицетов in vitro (по: Clémençon, 2004): I – Coprinus sterquilinus и фрактальные размерности различных зон его мицелия; II – распределения плотности нарастающего мицелия некоторых других базидиальных грибов. 8 Плотность радиально растущего мицелия (D) распределена в пространстве неравномерно. Она связана с биомассой соотношением M = krD, где M — биомасса, r — радиус, k — коэффициент, отражающий фрактальную размерность. Как видно на илл. 50, внутренняя зона нарастающего мицелия может быть значительно плотнее внешней, но у ряда видов распределение плотности еще сложнее. Неоднократно указывалось, что при мицелиальных грибов на твердых питательных средах разного состава и толщины могут возникать различные формообразования: сплошной газон (оптимальные среды и обедненные среды высокой толщины), разветвленные структуры (тонкие, обедненные углеродом среды) и зональные структуры. Последние образуются в строго определенных условиях начальных концентраций субстрата. В условиях природной гетерогенности субстрата, дифференциация субстратного мицелия осложняется образованием, помимо диффузного мицелия, гифальных агрегаций разной размерности, из которых наиболее распространены в природе и хорошо изучены мицелиальные шнурочки или мицелиальные тяжи (англ. «cords», «strands», лат. «syrrotia»). Это расположенные преимущественно параллельно гифы. Смысл такого рода гифальной ассоциации состоит в более эффективном внедрении мицелия в чуждую среду (как субстрат, так и чуждую гифосферу), активное распространение поверх бедного ресурсами субстрата («мицелиальная реаллокация») с созданием инициальной матрицы воздушного мицелия. Структура этих образований зависит от концентрации питательных веществ в субстрате: бедный инокулюм практически не дает возможности развития системы мицелиальных тяжей, в то время как возрастание концентраций питательных веществ приводит как к энергичному развитию тяжей, так и более плотному заполнению пространства между ними диффузным мицелием. При частично (но не полном) исчерпании ресурсной базы «эксплуатационным ростом», рост становится умеренным; наблюдается снижение плотности мицелия, связанное со стратегией сохранения биомассы для «поискового» – минующего «трофически-инертные» участки субстрата мицелия тяжей, что сопровождается автолизом ряда гиф и реадсорбцией мицелием его продуктов. Ряд работ L. Boddy указывает на то, что в основе развития воздушного мицелия лежит конфликт между двумя типами роста субстратного мицелия – «исчерпывающего» (эксплуатационного) и «поискового» – позволяющего захватывать большие площади и развивать попутно эффективные спороношения. 9 Рис. 5. Развитие in vitro системы мицелиальных тяжей Phanerochaete velutina (1– 4) и Hypholoma fasciculare (нижний ряд) по Bolton, Boddy (1993): I – инокулюм; B – инертный балласт. II. Мицелиальная архитектура Дифференциации поверхностного субстратного мицелия высших грибов было посвящено много работ, из которых мы остановимся на исследовании Boddy, Rayner (1983), посвященном кариологическому и культурально-морфологическому исследованию мицелия кортициоидного гриба Phlebia radiata из семейства Meruliaceae. 10 Рис. 6. Дифференциация гиф поверхностного мицелия Phlebia radiata в культуре согласно Boddy, Rayner (1983): 1 – фронт нарастания с гифами без септ и анастомозов; 2 – начало септации, без анастомозов, воздушный мицелий распадается на артроконидии; 3 – зона инициального образования анастомозов: септация более частая, воздушный мицелий с артроконидиями и ложными пряжками; 4 – септация регулярная, гифы с пряжками; воздушный мицелия с экскреторными цистидами. Постсоматогамный астатоценоцитный мицелий этого гриба дает фронтальную зону – «зону нарастания», достигающую 5 мм шириной, состоящую из погруженных и полупогруженных в субстрат многоядерных и лишенных септации гиф, активно нарастающих и слегка ветвящихся, но не сливающихся при этом между собой (на рис. 6 это зона 1). Более ранний мицелий, образующий за фронтальной зоной полосу порядка 5–20 мм шириной (зона 2), характеризуется нерегулярными септами, более выраженным ветвлением, но отсутствием при этом пряжек и анастомозов; гифы воздушного мицелия могут распадаться на артроконидии. Более узкая – порядка 1–5 мм шириной – т.н. переходная зона (на рисунке это зона 3) характеризуется анастомозированием гиф и образованием пряжек. Зрелый мицелий, остающийся в центре радиально нарастающей колонии (4) характеризуется высокой плотностью гиф, выходом на поверхность многочисленных дифференцированных гиф (например, с экскреторными цистидальными окончаниями); все гифы несут пряжки. 11 Как видно на рис. 6, основная ориентация гиф колонии радиальная, хотя в ее центре, за счет плотной упаковки гиф, она плохо просматривается. В природе фронтальная экспансия мицелия организуется субстратной гетерогенностью и зоны субстратного и воздушного мицелия оказываются большей частью пространственно разобщены. Воздушный мицелий в условиях наземных экосистем проявляется в серии ортотропных и плагиотропных форм роста. Ортотропные формы роста большей частью характерны для почвообитающих грибов, плагиотропные – для деревообитающих, хотя не исключены и реверсии. Несмотря на внешнюю простоту организации плагиотропного воздушного мицелия, в его развитии и пространственной экспансии обнаруживается определенное разнообразие. В простейшем случае спороношение гриба представляет стелющийся по субстрату рыхлый мицелиальный войлок с недифференцированным базальным (подстилка) и гимениальным слоями — т. н. арахноидная форма роста. Мицелиальный войлок может быть не рыхлым, а достаточно конденсированным и образовывать корочковидный или пленочковидный налет — крустидная форма роста. В обоих случаях рост базидиомы диффузный и принципиально не ограниченный, а сама базидиома лишена признаков морфологической дифференциации. Тем не менее, в большинстве случаев структуры воздушного мицелия появляются в виде ортотропных инициалей, переходящих поверх субстрата к плагиотропному росту. Такие структуры можно уподобить куртинам простратных эпифитных мхов. В одних случаях простирающаяся по субстрату простратная структура сохраняет дифференцированные край и покровы, а сочленение с субстратным мицелием имеет место только в инициальной области – такая форма роста именуется резупинатной (перевернутой). Если говорить о плодовых телах, то они при резупинатной форме роста дифференцированы на три четко или нечетко дифференцированных слоя: 1) положительно-геотропичный гименофор, 2) плотный медуллярный слой и 3) рыхлый «базальный», точнее – абгимениальный слой, соответствующий опушению шляпковидных плодовых тел. По сути резупинатные базидиомы и являются перевернутыми шляпками с распластанными по субстрату краями. Такая форма роста характерна для шляпочных кортициоидных грибов (роды Byssomerulius, Merulius, Serpula, Stereum, Chondrostereum, Plicatura, Punctularia, и др.), приспособленных в норме к спороношению на вертикальных поверхностях (неотпавшие ветви, пни, сухостой) в случаях образования ими плодовых тел снизу валежных стволов и ветвей. 12 Таблица 3 Разнообразие плагиотропных форм роста Форма роста Краткая характеристика Арахноидная воздушный мицелий на всем протяжении подстилается субстратным; восходящие ответвления мицелия рыхло расположены, на поверхности не конденсированы Крустидная воздушный мицелий на всем протяжении подстилается субстратным; восходящие ответвления мицелия плотно конденсированы Резупинатная воздушный мицелий пространственно разобщен с субстратным вне области прикрепления; спороношение радиального роста с локальным прикреплением; восходящие и нисходящие ответвления мицелия конденсированы в области абгимениальной и гимениальной поверхностей Примеры Botryobasidium candicans Dendrothele acerina Merulius tremellosus Орбикулярная воздушный мицелий пространственно разобщен с субстратным вне области прикрепления, либо вторично сливается с ним; спороношение радиального роста с закрепленным на субстрате фронтом «поискового мицелия»; нисходящие ответвления мицелия конденсированы в области гимениальной поверхностей Ризомная воздушный мицелий пространственно разобщен с субстратным вне области прикрепления; в виде мицелиальных тяжей анизотропного роста и диффузного мицелия между ними; в определенных условиях диффузный мицелий может маскировать базальную ризомную структуру и тогда форма роста приближается к орбикулярной Peniophora incarnata Steccherinum fimbriatum 13 Однако в большинстве случаев плагиотропный мицелий, разрастаясь в радиальном направлении, начинает стелиться по субстрату и закрепляется в нем, а край образует не шляпковидные отгибы, а волокнистую или плесневидную бахрому – орбикулярная форма роста. Инициаль плодового тела при такой форме роста вначале возвышается в виде бугорка или бородавочки, а затем, по мере надстраивания над субикулярными структурами структур гименофора, фертильная поверхность выравнивается и инициальный бугорок становится почти незаметен. Нередко орбикулярные базидиомы сливаются между собой в широкие корочковидные образования неопределенных очертаний. В природе их легко узнать по дифференцированному от гименофора плесневидно-бахромчатому краю, а также наличию вблизи развившихся плодовых тел групп инциалей новых плодовых тел. Наконец, в неоднородных условиях (сильно разрушенная древесина, кавернозные поверхности, лесная подстилка) инициали плодовых тел могут давать не гомогенный радиально-нарастающий мицелий, а уже упоминавшиеся имеющие анизотропный рост мицелиальные тяжи, формирующие жилковатый каркас, интегрирующийся мицелиальными пленками, а со временем развивающим на поверхности гименофор – ризомная форма роста. В зрелом состоянии ризомные базидиомы легко узнать по мицелиальным тяжам, расходящимся по краю в различных направлениях, а также неоднородной (жилковатой) подстилке. Несколько слов следует сказать о гифальной дифференциации воздушного мицелия, выраженной более резко, чем в случае субстратного мицелия. Таблица 4 Особенности генеративных гиф Морфологические особенности Синонимы Диагностические особенности Тотипотентные гифы, экстенсивно нарастающие из зоны субстратного мицелия и формирующие генеративную сферу базидиомы; характеризуются активным ростом и ветвлением, наличием живого протопласта и тонкими либо слегка утолщенными стенками (в последнем случае ширина просвета l больше суммарной толщины стенок w: l > 2w, а внутренний контур стенки повторяет очертания наружного контура), регулярно встречающимися пряжками, а у видов без пряжек – регулярно встречающимися септами и способностью к образованию анастомозов. Соединяющие гифы – «connecting hyphae» (Maas Geesteranus, 1963) = мостковые гифы – «bridge hyphae» (Teixeira, 1960) = усиковидные гифы – «tendril hyphae» (Bulter, 1958) = переплетающие латерали – «interweaving laterals» (Corner, 1950). Идентификация генеративных гиф не представляет существенных проблем. У трутовых грибов с дифференцированными склерогифами генеративные гифы можно обнаружить в живых и свежесобранных базидиомах: при высушивании их протопласт коллапсирует, а стенки спадаются. В качестве модифицированных генеративных гиф следует рассматривать также м л е ч н ы е г и ф ы («laticiferous hyphae» – Heim, 1931), п р о в о д я щ и е г и ф ы («conducting hyphae» – Talbot, 1954) и глеоплероидные гифы («gloeoplerous hyphae» – Donk, 1967). Модальным типом гиф, слагающих плодовое тело и связанных с вегетативной сферой гриба, являются генеративные — тотипотентные септированные гифы с функционирующим протопластом; обычно они тонкостенные, иногда со слегка утолщенными стенками. У большинства видов кортициоидных грибов генеративные 14 гифы несут латеральные анастомозы между соседними клетками — т. н. п р я ж к и . Согласно Клеменсону, различаются три основных типа пряжек: 1) о б ы ч н ы е ( з а к р ы т ы е ) п р я ж к и , не имеющие просвета между анастомозом и гифой, 2) м е д а л ь о н н ы е п р я ж к и , имеющие явный просвет между анастомозом и гифой и 3) м н о ж е с т в е н н ы е ( в е р т и ц и л л о в ы е ) п р я ж к и , представленные двумя или несколькими анастомозами между соседними клетками. Иногда встречаются также л о ж н ы е и л и н е з а м к н у т ы е п р я ж к и , когда анастомоз не дорастает до следующей клетки. Немало видов кортициоидных грибов не имеет пряжек на гифах. В некоторых родах (например, Athelia) имеются виды, характеризующиеся нерегулярными пряжками. Характер ветвления генеративных гиф кортициоидных грибов представляет существенный диагностический признак. Различают н о р м а л ь н ы й т и п в е т в л е н и я , когда гифы ветвятся регулярно дихотомически под острым углом, к а н д е л я б р о в и д н о е в е т в л е н и е (гифы ветвятся под острым углом и затем идут параллельно; такой тип ветвления характерен для гиф субгимения многих видов), в е т в л е н и е п о д п р я м ы м у г л о м (характерно для гиф подстилки многих видов родов Athelia, Phanerochaete), и п а р а л л е л ь н о е в е т в л е н и е , когда дочерние гифы в числе двух и более отходят вблизи одной септы материнской гифы и растут затем параллельно (характерно для видов, образующих множественные пряжки — Byssomerulius, Coniophora и нек. др.). Таблица 5 Особенности псевдоскелетных гиф Морфологические особенности Синонимы Диагностические особенности Гифы воздушного мицелия, формирующиеся путем утолщения оболочек генеративных гиф и выполняющие в базидиомах скелетные функции. Характеризуются активным или умеренным ветвлением, наличием живого протопласта, значительно утолщенными стенками (l ≤ 2w)1 и обычно неправильными очертаниями внутреннего контура, регулярно встречающимися пряжками или септами. Псевдоскелетные гифы могут быть изодиаметрическими или состоять из вздутых клеток (физалогифы – Trogia, Ossicaulis), либо иметь нерегулярно вздутые сегменты (Meripilus, Panus, Bjerkandera). ≡ склерифицированные генеративные гифы – «sclerified generative hyphae» (Donk, 1964); ≡ толстостенные гифы – «thickwalled hyphae» (Stalpers, 1988); ≡ толстостенные генеративные гифы – «thick-walled generative hyphae» (Ryvarden, Gilbertson, 1993, 1994); ≡ поддерживающие гифы – «supporting hyphae» (Clémençon, 2004); = промежуточные гифы – «mediate hyphae» (Corner, 1932a): описанная Корнером промежуточная стадия дифференциации генеративных гиф в скелетные гифы; = третичные гифы – «hifa terciária» (Pinto-Lopes, 1952 p. p.): относится к той части гиф с утолщенными стенками, которые еще имеют протопласт; = псевдощетинковидные гифы (Пармасто, 1970): относится к В ряде случаев псевдоскелетные гифы связаны переходами со скелетными: после пряжки или между пряжками могут наблюдаться лишенные протопласта и перегородок сегменты гиф. В проблематичных случаях выявить протопласт гифы и его структуры помогает толуидиновый синий краситель. 1 Измерение производится на невздутых участках гифы. 15 части гиф у некоторых представителей родов Inonotus s. l. и Phellinus s. l., характеризующихся наличием протопласта и заостренными (наподобие щетинок) окончаниями; = саркоскелетали – sic! – «sarcoskeletals» (Redhead, 1987): относится только к имеющим протопласт вздутым толстостенным гифам, характерным для ряда агарикоидных и стереоидных грибов. Для ряда видов кортициоидных грибов характерно наличие, наряду с генеративными, также псевдоскелетных гиф, характеризующихся септами и функционирующим протопластом, но значительно утолщенными стенками, суммарная ширина которых сравнима с шириной протопласта или превосходит ее. Таблица 6 Особенности скелетных гиф Морфологические особенности Синонимы Диагностические особенности Гифы воздушного мицелия, происходящие из псевдоскелетных (промежуточных) гиф после спадения протопласта. Характеризуются умеренным или отсутствующим ветвлением (в первом случае всегда четко прослеживается главная ось), полностью или частично коллапсировавшими септами, пряжками и латеральными анастомозами, нередко извилистыми очертаниями, маркирующими прежнее ветвление гиф-предшественников, коллапсировавшим протопластом (пустое пространство между стенками скелетных гиф именуется п р о с в е т о м – «lumen»). Скелетные гифы могут быть изодиаметрическими или иметь регулярно (Ganoderma, Polyporus, Lentinus), либо нерегулярно вздутые участки (Irpex, Diplomitoporus Domanski, Antrodiella Ryvarden et I. Johans.). ≡ волокновидные гифы – «Faserhyphen» (Falck, 1912); «fibre hyphae» (Moore, 1998); ≡ склеренхимоидальные гифы (Ячевский, 1933); ≡ вегетативные гифы – «vegetative hyphae» (Pouzar, 1966 p. p.): относится к неразветвленным гифам ≡ скелетно-связывающие клетки «skeleto-binding cells» (Corner, 1984); = арбориформные гифы – «arboriform skeletal-like hyphae» (Teixeira, 1956): относится к разветвленным скелетным гифам, характерным для представителей рода Ganoderma и некоторых других; = скелетные гифы Bovista-типа – «skeletal hyphae of Bovistatype» (Cunningham, 1963): относится к разветвленным скелетным гифам, характерным для ряда траметоидных грибов; = щетинковидные гифы (Пармасто, 1970): специализированный вариант скелетных гиф, характеризующихся приостренной (наподобие Утолщенные стенки, коллапсировавший протопласт и выраженная главная ось являются самым существенными диагностическими признаками скелетных гиф. Наибольшее разногласие всегда вызывали разветвленные скелетные (= скелетно-связывающие) гифы, которые ряд авторов интерпретировал как связывающие. Достаточно четко сформулированным критерием отличия скелетных и связывающих гиф является наличие у данного гифального элемента выраженной главной оси. 16 щетинки) апикальной частью, свойственный ряду представителей порядка Hymenochaetales; = дихогифы (Пармасто, 1970): специализированный вариант скелетных гиф, характеризующийся регулярным дихотомическим ветвлением, свойственный представителям семейства Lachnocladiaceae; = скелетно-связывающие гифы – «skeleto-ligative hyphae» (Pegler, 1983); «skeletobinding hyphae» (Thorn, 2000): регулярно ветвящиеся скелетные гифы, описанные первоначально у представителей родов Polyporus и Lentinus, но позднее обнаруженные у представителей других родов семейства Polyporaceae. Волокновидные гифы, лишенные протопласта, именуются скелетными гифами. Нередко такие гифы встречаются в составе мицелиальных тяжей, но иногда их можно обнаружить и в подстилке (Fibricium) или в траме шиповидного гименофора (Fibrodontia, Kneiffiella, Xylodon), в отдельных случаях они преобладают во всем плодовом теле (Boreostereum, Steccherinum). С в я з ы в а ю щ и е г и ф ы отличаются от скелетных тем, что они обильно разветвлены, причем главная ось ветвления уже не просматривается. Следует отметить, что скелетные гифы вблизи поверхностей спороношения разветвлены именно до такой степени, то есть эти фрагменты скелетных гиф и именуют обычно связывающими, то есть связывающие гифы по сути оказывается одним из синонимов скелетных гиф. Исследования, проведенные на видах рода Trametes из умеренного и холодного поясов, а также из тропических широт, позволили говорить о том, что скелетные гифы могут иметь симподиальное ветвление и арбориформное ветвление – в первом случае терминальный ветви скелетных гиф распознаются как связывающие, а во втором случае связывающими гифами признаются либо слабые («придаточные») гифы, либо гифы придатки не принимаются в расчет и гифы считаются скелетными. 17 Рис. 7. Особенности ветвления скелетных гиф в разных группах трутовых грибов: Polyporus chozeniae (слева сверху; Zmitrovich et al., 2011); P. leprieurii (справа; Corner, 1984), Amauroderma sprucei (слева снизу; Corner, 1983). Гифальные системы. Перечисленные типы гиф встречаются в структурах воздушного мицелия в различных сочетаниях. Мономитическая гифальная система базидиомы характеризуется наличием в плодовом теле только генеративных гиф. Согласно Э. Пармасто (1970), в зависимости от характера дифференциации генеративных гиф можно различать х о л о м о н о м и т и ч е с к у ю г и ф а л ь н у ю с и с т е м у , когда все гифы, слагающие плодовое тело, одинаковы, и гетеромономитическую гифальную с и с т е м у , когда базальные и субгимениальные гифы различаются по диаметру, пигментации, толщине оболочек. Для п с е в д о д и м и т и ч е с к о й г и ф а л ь н о й с и с т е м ы характерно наличие, помимо скелетных, хорошо дифференцированных псевдоскелетных гиф, придающих базидиоме упругость и определяющих жесткую — кожистую консистенцию. Д и м и т и ч е с к а я г и ф а л ь н а я с и с т е м а характеризуется сочетанием в базидиоме генеративных и скелетных гиф. Она свойственна некоторым стереоидным и Corticium-подобным грибам и отдельным видам с шиповидным гименофором. Тримитическая гифальная система характеризуется наличием в базидиоме, наряду со скелетными, также связывающих гиф. Если псевдоскелетные гифы в старых частях базидиомы замещаются скелетными, ее гифальная система именуется иногда с у б д и м и т и ч е с к о й . Заканчивая разговор о дифференциации гиф в структурах воздушного мицелия, следует упомянуть ризоморфы. Эти структуры связаны гаммой переходов с мицелиальными тяжами. По мнению R. Agerer, посвятившего много времени изучению ризоморф, от мицелиальных тяжей они отличаются строго апикальным ростом (мицелиальные тяжи обычно предваряются фронтальным диффузным мицелием). С 18 этим коррелирует анатомицеская структура ризоморф, которая, как правило упорядочена, причем для многих типо ризоморф характерно развитие специфических кортикальных структур. Ризоморфы можно обнаружить в связи с плодовыми телами, эктомикоризой, мицелиальными пленками, которые они пронизывают в виде прожилок, либо вне связи с другими структурами в почве или древесном субстрате. Наиболее просто устроенные ризоморфы представлены параллельно расположенными гифами без какой-либо плектологической дифференциации и кортикальных структур. Рис. 8. Гифальная структура ризоморф Marasmius crinisequi по Cariney (1991). 19 Такие ризоморфы характерны, например, для грибов рода Marasmius и Gymnopus. У некоторых грибов, например, Paxillus involutus, эта, в общем простая, структура осложняется наличием «гнезд ветвления» и «межгнездных пространств». При этом в центре ризоморф располагаются вздутые гифы, а по периферии более тонкие, причем последние растут в направлении, противоположном росту вздутых центральных гиф. Рис. 9. Структура ризоморф Paxillus involutus по Schweiger et al. (2002). 20 У видов рода Boletus наблюдаются множественные вздутые гифы, окруженные тонкими гифами с функционирующим протопластом, то есть мы видим мультипликацию структур типа Paxillus involutus. Рис. 10. Мицелиальные пленки и мицелиальные тяжи грибов семейства Serpulaceae по А. С. Бондарцеву (1956). Структура сложных ризоморф известна после исследования R. Falck (1912), посвященного изучению онтогенеза Serpula lacrymans. Вздутые гифы медуллярной зоны названы сосудовидными и выполняют проводящую функцию. Часть узких гиф утрачивает плазматическое содержимое, превращаясь в волокновидные гифы. Вблизи поверхностей волокновидные гифы преобладают, тесно сближаясь между собой и иногда спадаясь, с формированием кортикальной зоны этого органа. Недифференцированные гифы с крупными пряжками дают новые генерации сосудовидных и волокновидных гиф, при росте ризоморф в длину и толшину. Скорость роста ризоморф S. lacrymans высока: при оптимальных условиях увлажнения древесины они могут распространяться от первоначального очага на 3 м за 30 дней. Подобную структуру имеют ризоморфы других представителей этого семейства: Serpula pulverulenta, Hydnomerulius pinastri, а также близкого вида Tapinella panuoides. 21 Рис. 11. Структура ризоморф Phlebiella vaga по Cariney, Clipson (1991): 1 – общий вид сечения тяжа, демонстрирующий кортекс и медуллу; 2 – двуслойный кортекс: наружный слой из сильно инкрустированных и частично спавшихся генеративных гиф; внутренний слой из неинкрустированных гиф небольшого диаметра; 3 – Сосудовидные и недифференцированные генеративные гифы медуллярной зоны; 4 – меланизированный экстрацеллюлярный материал; 5–6 – секции сосудовидных гиф. Для ризоморф кортициоидного гриба Phlebiella vaga также свойственно образование медуллярной и кортикальной зон, пространство между которыми выполнено недифференцированными генеративными гифами. В отличие от грибов рода Serpula, здесь не представлены волокновидные гифы, однако, пространство между генеративными гифами заполняется меланизированными продуктами их экскреции, а кортикальный слой усилен, помимо чехла из спавшихся генеративных гиф, также отложениями кристаллов оксалата кальция. 22 Рис. 12. Ризоморфы Megacollybia platyphylla. Кортикальный слой может желатинизироваться. Один из примеров такого рода желатинизации демонстрирует Megacollybia platyphylla. В ризоморфах этого вида выделяется медуллярная зона, содержащая вздутые гифы, компактный слой генеративных гиф, слой сильно инкрустированных гиф, составляющих основу кортекса и внешний слой спавшихся желатинизированных гиф. Рис. 13. Система ризоморф Megacollybia platyphylla направленная на поиск ресурсов: A – желуди, B – базидиомы, C – сосновые шишки, L – опавшие листья, R – корни, W – древесина. 23 Ризоморфы распространяются в лесной подстилке и древесине (обычно под корой). Как и мицелиальные тяжи, это многофункциональные образования, осуществляющие транслокацию нутриентов, поисковый рост, закрепление в благоприятных микросайтах и нередко инициирующие карпогенез. III. Типовые преобразования мицелия В первом разделе уже упоминалось, что латеральные ответвления осевых гиф могут приобретать направление роста перпендикулярное, или даже обратное направлению роста осевой гифы. Другие ответвления, наоборот, сохраняют ориентацию фронтальной экспансии мицелия. Подобные соотношения ростовых процессов характерны и для воздушного мицелия. Рис. 14. Три категории вегетативных гиф в мицелии Hyphoderma praetermissum по Clémençon (2004): осевые («лидирующие») гифы, «поисковые гифы» (растут в одном направлении с осевыми) и «переплетающие» гифы. Переплетающие гифы заполняют пространство между осевыми – иногда их плотность может быть значительной. Она определяется экологическим режимом, в котором развивается то или иное мицелиальное образование. Избегая пессимальной зоны, лидирующие и поисковые гифы прекращают свой рост или чаще меняют его направление, в результате чего формируются кортикальные структуры. 24 Рис. 15. Разнообразие строения стенки склероция у различных видов рода Typhula согласно Berthier (1976): А – эпидермальный слой, подстилаемый вздутыми гифами; B, C – то же с разной степенью меланизации эпидермального слоя и желатинизации внутренней стенки; D – то же с внешним желатинизированным трихомным слоем; E – то же с коллапсировавшим трихомным слоем поверх эпидермиса. При всем своем разнообразии кортикальные структуры характеризуются наличием двух основных элементов: гифальных сегментов, претерпевших абрупцию или рекурвацию и следующих непосредственно за ними гифальных сегментов, претерпевших, соответственно, инфляцию. Наличие двух слоев – имитирующего эпителиальный (иногда меланизированный / карбонизированный или с трихомами и их производными, вроде слизистого чехла) и псевдопарехиматозного – характерно практически для всех граничных структур мицелия. Страты, расположенные глубже, могут варьировать по своей текстуре. 25 Таблица 7 Типы гифальной текстуры согласно Korf (1958) и их представленность в различных мицелиальных образованиях Тип текстуры Схематический Мицелиальные структуры рисунок textura globulosa эксципул дискомицетов (преимущественно Pezizales), строма пиреномицетов (некоторые Hypocreales) textura angularis эксципул дискомицетов, строма пиреномицетов, внутренняя часть склероциев аско- и базидиомицетов textura prismatica эксципул дискомицетов (преимущественно иноперкулятных), стенка пикнид аско- и базидиомицетов textura intricata мицелиальные пленки аско- и базидиомицетов, субикулум плагиотропных аско- и базидиомицетов, субгимений ряда базидиомицетов textura epidermoidea стенка стром, клейстотециев, перитециев и псевдотециев аскомицетов; склероциев аскои базидиомицетов textura oblita мицелиальные пленки, пикниды и субгимений аско- и базидиомицетов textura porrecta эксципул дискомицетов, стенка склероциев, субгимений и субикулум, кортикальный слой ризоморф аско- и базидиомицетов 26 Если textura globulosa характеризуется изодиаметрическим вздутием ряда клеток и связана гаммой переходов со следующим типом (textura angularis), когда значительное вздутие клеток накладывается на более плотную упаковку гиф. Такие клетки можно обнаружить в строме, либо в зоне эктального эксципула ряда аскомицетов. Textura prismatica наиболее характерна для внутренних поверхностей спороношений, не распознаваемых гифами гриба в качестве зоны пессимума, например, для пикнид ряда несовершенных и ржавчинных грибов. Textura intricata присутствует в проявлениях мицелия регулярно: субикулюм плагиотропных грибов, мицелиальные пленки, трама трубочек трутовиков – вот лишь несколько типовых структур, для которых свойственен этот тип текстуры. Textura oblita («обмазанная» – названная так из-за поверхностной желатинизации гиф) и textura porrecta («вытянутая») представляют феномены конденсации мицелия в контексте и траме, и на поверхностях, лишенных твердой стенки мицелиальных образований соответственно. Рис. 16. Структура мицелиальной пленки Gymnopus fusipes по Clémençon (2004). На рис. 16 можно видеть, что поверхность мицелиальной пленки представлена вытянутой текстурой. При этом конденсация поверхностного мицелия ведет к нерегулярному вздутию сегментов мицелия подстилающего – то есть даже слабодифференцированная мицелиальная пленка демонстрирует нам описанную ранее закономерность. В этой связи вспоминаются аналогии M. Chadefaud, который интерпретировал в частности структуру аскокарпов, прибегая к альгологической терминологии, выделяя осевые (кладомы) и придаточные (плевридии) филаменты. По мнению исследователя псевдопаренхиматическая структура аскокарпа в принципе сводится к наложению параллельно развертывающихся систем кладомов и плевридиев. 27 Рис. 17. «Эффекты Шадфо»: слева — мужской концептакул Bossiella californica (Rhodophyta: Florideophyceae) c развивающимися спермациями (по: Johansen, 1973), справа — пикнида Phomopsis asparagi (Ascomycota) с конидиогенными клетками и альфа-конидиями (по: Uecker, Johnson, 1991). Однако, в отличие от плевридиев водорослей, имеющих детерминированный рост, боковые ответвления мицелия принципиально в росте не ограниченны, а поверхностная конденсация мицелия осуществляется путем гифальной агрегации, либо рекурвации с соответствующей инфляцией. Это хорошо видно на слайде, где у красной водоросли мы видим строго упорядоченную систему филаментов ограниченного роста, а у образующего пикниду гриба, при примечательном повторении общей конструкции вместилища, мы видим несколько трудно различимых слоев, текстура которых варьирует от эпидермоидной на внутренней поверхности, до перепутанной на внешней и угловатой у основания стромы. При этом угловатая текстура гриба не является аналогом псевдопаренхимы водоросли, а является результатом инфляции гиф, подходящих к спороносной поверхности и строматической стенки. Таким образом, представленные аналогии не полные; учитывая любопытное сходство этих структур с поверхности, можно назвать такие сходства «эффектами Шадфо». Продолжая тему инфляции гифальных сегментов, следует констатировать, что ее представленность и разнообразие проявлений ограничивается ортотропными структурами. Это характерно и для аскомицетов, где наибольшее разнообразие вздутых клеток и сегментов мицелия наблюдается среди порядка Pezizales, и для базидиомицетов, в особенност для так называемых «агарикоидных» грибов. 28 Рис. 18. «Агарикоидные» базидиомы, основные пути карпогенеза и морфогенетические отношения с другими типами базидиом (по: Clémençon, 2004; Zmitrovich, Wasser, 2004). Таблица 8 Типы развития «агарикоидных» базидиом (по: Clémençon, 2004) Типы развития ГИМНОКАРПНЫЙ ПЕРВИЧНОАНГИОКАРПНЫЙ Моновелангиокарпный Паравелангиокарпный Бивелангиокарпный Гиповелангиокрапный Метавелангиокарпный Бульбангиокарпный Гимнангиокарпный ВТОРИЧНОАНГИОКАРПНЫЙ Стипитангиокарпный Пилангиокарпный Миксангиокарпный Признаки Примеры гимений без покровных плектенхим, край шляпки не прирастает к ножке ни на одной из стадий карпогенеза гимений изначально развивается под покровом плектенхим Neolentinus degener развивается только общее покрывало развивается только частное покрывало развиваются общее и частное покрывала покрывало имеется на ранних стадиях развития, исчезает при созревании базидиомы покровные структуры примордия замещаются новыми выделенными покрывалами гименофор закладывается внутри примордия, общее покрывало дифференцируется из внешнего слоя примордия гименофор закладывается внутри примордия, покрывала не дифференцируются гимений вторично закрывается покровными плектенхимами Gymnopilus penetrans Micromphale ramealis Pholiota flammans Flammulina velutipes покровные плектенхимы нарастают от ножки покровные плектенхимы нарастают от края шляпки покровные плектенхимы нарастают одновременно от ножки и от шляпки Mycena stylobates Paxillus involutus Boletus pruinatus Volvariella volvacea Conocybe intrusa Lentinus tigrinus 29 Как видно на рис. 18 и табл. 8, ортотропные плодовые агарикоидных грибов эволюционировали в различных направлениях, но магистральным было вытягивание зачатка при эпинодулярном развитии и взрывного роста с образованием рецептакула при эндонодулярном развитии. Плодовые тела, а также стромы, приспособленные к обитанию на древесине, характеризуются мицелием, не способным к взрывному росту. Вздутые клетки для такого рода мицелиев также не характерны. Речь не идет об агарикоидных грибах, вторично освоивших древесный субстрат, а также о тех непластинчатых грибах, мицелий которых колонизирует большие объемы обводненной (нередко функционирующей) древесины (Fistulina, Laetiporus, Grifola). Обычно такие грибы характеризуются меньшей скоростью роста, при этом нарастание мицелиальной массы монотонное, а граничная зона мицелиальной экспансии характеризуется перепутанной или вытянутой текстурой без образования псевдопаренхиматических зон. Рис. 19. Гифальное строение грибов родов Lentinus polychrous (по: Pegler, 1983) и Lenzites betulina (Ryvarden, Gilbertson, 1993). По мнению Пеглера, грибы рода Lentinus, несмотря на свое значительное сходство с агарикоидными грибами (вплоть до формирования не только пластинок, но и пластиночек), по скорости роста и гифальной структуресравнимы не с агарикоидными, а с трутовыми грибами, в частности, из родов Trametes и Lenzites (см. рис. 19). 30 Молекулярные исследования подтверждают удаленность рода Lentinus от всех групп трихоломовых грибов, с которыми у него наблюдается сходство и его близость к таким родам как Polyporus, Trametes, Lenzites и Ganoderma. Поскольку не взрывной, нередко эти монотонно надстраивающиеся самоподобные структуры, меняя условия, можно спровоцировать на ряд интересных формообразований, например, гапотморфоз, ножковидный вынос фомитоидной базидиомы, формирование структур типа «когтей» и «оленьих рогов» и нек. др. Связь способности к вздутию клеток с быстрым ростом, связанном с продукцией скоростной деструктивной гнили, и вторичной ортотропной тенденцией демонстрирует Serpula lacrymans, строение ризоморф которого было продемонстрировано в предыдущем разделе. По своему молекулярному профилю Serpula lacrymans кластеризуется с родом Austropaxillus, имеющим ортотропные, быстро растущие базидиомы (рис. 20). Рис. 20. Ортотропная тенденция в формировании базидиом Serpula lacrymans (снизу для сравнения – базидиома Austropaxillus nothofagi). Молекулярная филогения Serpulaceae дана по Skrede et al. (2011). 31 Заключение Исчерпание субстрата, вегетативное перемещение в пространстве в поисках нового субстрата и попутное формирование пропагативных структур – три взаимосвязанных блока, достаточных для понимания существенных черт мицелиальной организации. Следствиями эффекта апикального доминирования являются энергичная экспансия мицелиального фронта с одной стороны и интенсивное освоение субстрата за счет заполнения всего его объема ингибированными ветвями – с другой. Развитие структур воздушного мицелия – следствие превалирования «поискового роста» над «эксплуатационным», при этом развитие пропагативных структур вторично по отношению к развитию вегетативных «поисковых» структур. Агломерация гиф в тяжи и ризоморфы – следствие субстратной гетерогенности. Вне субстрата гифальная агломерация – база развития пропагативных структур. Дифференциация гиф воздушного мицелия имеет сходные тенденции с дифференциацией субстратного мицелия (формированием «лидирующих», «поисковых» и «переплетающих») гиф, при этом заходит намного дальше по линии специализации отдельных филаментов. Типовыми преобразованиями воздушного мицелия является абрупция и рекуравция гиф в зоне пессимума с образованием «граничных структур», инфляция в зоне скоростного нарастания, и заполнение переплетающими гифами пространства между этими зонами. Соотношение этих процессов определяет типы текстур мицелиального образования. 32 Рекомендуемая литература Б о н д а р ц е в А . С . Пособие для определения домовых грибов. М.—Л.: АН СССР, 1956. 80 с.; 16 таб. З м и т р о в и ч И . В . Эпиморфология и тектоморфология высших грибов // Folia Cryptogamica Petropolitana. 2010. No 5. 272 с. A g e r e r R . Studies of ectomycorrhizae. 1985–2000. A i n s w o r t h A . M . , R a y n e r A . D . M . Ontogenetic stages from coenocyte to basidiome and their relation phenoloxidase activity and colonization processes in Phanerochaete magnoliae // Mycol. Res. 1991. Vol. 95. P. 1414–1422. B e n s a u d e M . Sur la sexualité chez les champignons basidiomycètes // C.R. Acad. Sci. Paris. 1917. T. 165. P. 286–289. B e r t h i e r J . Monographie des Typhula Fr., Pistillaria Fr. et genres voisins // Bull. Soc. Linn. Lyon. 1976. No spec. 45. P. 1–213. B o d d y L . Saprotrophic cord-forming fungi: warfare strategies and other ecological aspects // Mycol. Res. 1993. Vol. 97. P. 641–655. Boidin J. Nuclear behaviour in the mycelium and the evolution of the Basidiomycetes / Evolution in the higher Basidiomycetes. R. H. Petersen (Ed.). Knoxville: Univ. Press, 1971. P. 129–148. B o l t o n R . G . , B o d d y L . Characterization of the spatial aspects of foraging mycelial cord systems using fractal geometry // Mycol. Res. 1993. Vol. 97. P. 762–768. B o t t o n B . Morphogenesis of coremia and rhizomorphs in ascomycete Sphaerostilbe repens. I. Light microscopic investigations // Protoplasma. 1983. Vol. 116. P. 91–98. B u l l e r A . H . R . Researches on Fungi. I–VI. 1909–34. London. B u l t e r G . M . The development and behaviour of mycelial strands in Merulius lacrymans (Wulf.) Fr. II. Hyphal behaviour during strand formation // Ann. Bot. 1958. Vol. 22, no sp. P. 219–236. C a i n e y J . W . G . Rhizomorph structure and development in Marasmius crinisequi // Mycol. Res. 1991. Vol. 95. P. 1429–1432. C a r i n e y J . W . G . Rhizomorphs: organs of exploration or exploitation? // The Mycologist. 1991. Vol. 5. P. 5–10. C a r i n e y J . W . G . , C l i p s o n N . J . W . Internal structure of rhizomorphs of Trechispora vaga // Mycol. Res. 1991. Vol. 95. P. 764–766. 33 C a r i n e y J . W . G . , J e n n i n g s D . H . , V e l t k a m p C . J . Structural differentiation in maturing rhizomorphs of Armillaria mellea (Tricholomatales) // Nova Hedwigia. 1988. H. 46. S. 1–25. C h a d e f a u d M . La Morphologie des Végétaux inférieurs: données foundamentales et problèmes // Bull. Soc. Bot. France. 1968. T. 115. P. 5–41. C h a d e f a u d M . Les végétaux non vasculaires (Cryptogamie). In: Traité de ie Botanique Systématique. T. 1. (M. Chadefaud, L. Emberger eds.) Masson et C Editeurs: Paris, 1960. 1018 p. C h a d e f a u d M . Sur le Coryneum Kunzei Corda et les organes reproducteurs des Ascomycètes // Bull. Trim. Soc. Mycol. France. 1965. Vol. 81, fasc. 2. P. 120−164. C h r i s t e n s e n T . Plants, Animals, Algae and Fungi, four non-taxonomic group designations // Taxon. 1990. Vol. 39. P. 93−94. C l é m e n ç o n H . Anatomie der Hymenomyceten. Teufen: Kommission-sverlag F. Flück-Wirth, 1997. XI + 997 S. C l é m e n ç o n H . Cytology and Plectology of the Hymenomycetes / with assistance of V. Emmett and E. E. Emmett // Bibl. Mycol. 2004. Vol. 199. P. 1–488. C o r n e r E . J . H . Studies in the morphology of Discomycetes I-V // Trans. Brit. Mycol. Soc. 1929–30. C o r n e r E . J . H . The construction of polypores — 1. Introduction: Polyporus sulphureus, P. squamosus, P. betulinus, and Polystictus microcyclus // Phytomorphology. 1953. Vol. 3. P. 152–167. D o w s o n C . G . , R a y n e r A . D . M . , B o d d y L . The form and outcome of mycelial interactions involving cord-forming decomposer basidiomycetes in homogeneous and heterogeneous environments // New Phytol. 1988. Vol. 109. P. 423–432. E a m u s D . , T h o m p s o n W . , C a i r n e y J . W . G . , J e n n i n g s D . H . Internal structure and hydraulic conductivity of basidiomycete translocating organs // J. Experim. Bot. 1985. Vol. 46. P. 1110–1116. E s s e r K . (Ed.). The Mycota. I. Growth, differentiation and sexuality. 2nd Ed. Heidelberg: Springer, 2007. 449 p. F a l c k R . Die Cultur der Oidien und ihre Rückführung in die höhere Fruchtform bei den Basidiomyceten // Beih. Biol. Pfl . 1902. H. 8. S. 307–346. Falck R. Die Meruliusfäule des Bauholzes: Neue Unterschungen über Unterscheidung, Verbreitung, Entstehung und Bekämptung des echten Hausschwammes // Möller A. Hausschwamm-Forschungen. Jena, 1912. S1—405; taf. I—XVII. 34 F a y o d V . Prodrome d’une histoire naturelle des Agaricinés // Ann. Sci. Nat., Ser. 7. 1889. T. 9. P. 181–411. J e n n i n g s D . H . Translocation of solutes in fungi // Biol. Rew. 1987. Vo. 62. P. 215–243. J e n n i n g s D . H . , R a y n e r A . D . M . (Eds). The ecology and physiology of fungal mycelium. Cambridge: Univ. Press, 1984. P. 185–214. K o r f R . P . Japanese discomycete notes I-VIII // Sci. Rep. Yokohama Natl. Univ., sect. II 1958. Vol. 7. P. 7-35. M o o r e D . Fungal morphogenesis. L.: Cambridge Univ. Press, 1998. xiv + 469 p. M o o r e D . , C a s s e l t o n L . A . , W o o d D . A . , F r a n k l a n d J . C . (Eds). Developmental biology of higher fungi. Cambridge: Univ. Press, 1985. P. 249–279. M o t t a J . J . Cytology and morphogenesis in the rhizomorph of Armillaria mellea // Can. J. Bot. 1969. Vol. 56. P. 610–619. P i n t o - L o p e s J . “Polyporaceae”. Contribuição para a sua bio-taxonomia // Mem. Soc. Broteriana. 1952. Vol. 8. P. 5–191. R a y n e r A . D . M . The challenge of the individualistic mycelium // Mycologia. 1991. Vol. 83, N 1. P. 48−71. R e d f e r n D . B . Growth and behaviour of Armillaria mellea rhizomorphs in soil // Trans. British Mycol. Soc. 1973. Vol. 61. P. 569–581. Schweiger P. F., Rouhier H., Söderström B. Visualisation of ectomycorrhizal rhizomorph structure using laser scanning confocal microscopy // Mycol. Res. 2002. Vol. 106. P. 349–354. S e m i g h i n i C . P . , H a r r i s S . D . Regulation of apical dominance of Aspergillus nidulans hyphae by reactive oxygen species // Genetics. 2012. Vol. 191. P. 1919–1932. Skrede I., Engh I. B., Binder M., Carlsen T., Kauserud H., Bendiksby M. Evolutionary history of Serpulaceae (Basidiomycota): molecular phylogeny, historical biogeography and evidence for a single transition of nutritional mode // BMS Evolutionary Biology. 2011. Vol. 11. P. 230. S t a l p e r s J . A . Identification of wood-inhabiting Aphyllophorales in pure culture. Baarn: CBS, 1978. 248 p.
