Корреляции между восприимчивостью генотипов

МАСЛИЧНЫЕ КУЛЬТУРЫ.
Научно-технический бюллетень
Всероссийского научно-исследовательского
института масличных культур
2006, вып. 1 (134)
А. Б. Дьяков,
кандидат биологических наук
А. В. Головин,
кандидат биологических наук
ВНИИ масличных культур
КОРРЕЛЯЦИИ МЕЖДУ ВОСПРИИМЧИВОСТЬЮ ГЕНОТИПОВ ПОДСОЛНЕЧНИКА
К ПОРАЖЕНИЮ РАЗНЫМИ ПАТОГЕНАМИ
УДК 633.854.78:517:632.9
Большинство фитопатогенных организмов являются некротрофами и лишь около
25 % видов относятся к числу облигатных паразитов – биотрофов, питающихся за счет
живых клеток хозяина (Тарр, 1975). Успешная жизнедеятельность биотрофа в живых
тканях возможна только в том случае, если у него подавлено образование внеклеточных
некротизирующих ферментов и токсинов; часто такие паразиты выделяют гормоны или
подобные им вещества, под действием которых ткани хозяина становятся более благоприятной средой для роста и развития биотрофа (Lewis, 1973; Попкова, 1979). Некротрофы же, выделяя токсины или некротизирующие ферменты, убивают клетки и
питаются мертвыми тканями (Ю. Т. Дьяков, 1971; Тарр, 1975). Для обеспечения нормальной жизнедеятельности биотрофа в живой ткани, такой паразит должен адаптироваться к конкретному генотипу хозяина (Попкова, 1979; Мак-Кей, 1981). Некротрофы же
обычно слабо специализированы, поэтому успех заражения определяется не столько
генотипом хозяина, сколько степенью ослабленности или поврежденности его тканей и
условиями внешней среды, благоприятными для патогена (Тарр, 1975). Под воздействием токсинов ослабленные ткани отмирают быстрее, что стимулирует колонизацию их
некротрофами. Такое ослабление тканей хозяина вызывается, в частности, монокарпическим старением растений вследствие усиленного оттока пластических веществ из вегетативных органов в репродуктивные с фазы цветения и, особенно, во время налива
семян. Например, было показано, что предотвращение такого старения удалением репродуктивных органов значительно повышает устойчивость растений к поражению вертициллезом (Абраров и др., 1982). Если генотипы растений-хозяев различаются по
степени ослабления тканей вегетативных органов в период их монокарпического старения, то также должны наблюдаться генотипические корреляции между восприимчивостью сортов и гибридов к поражению разными некротрофными патогенами.
Закономерности, выявленные на многих других видах растений, обнаружены при
изучении поражения подсолнечника некротрофными патогенами. Например, симптомы
альтернариоза на подсолнечнике до цветения редко обнаруживаются только на старых
нижних листьях, а сильное поражение листьев и стеблей происходит в период налива
семян (Тихонов, 1975; Islam, Marič, 1980). Хотя заражение подсолнечника возбудителем
пепельной гнили может происходить в фазе всходов, однако до цветения гриб в тканях
распространяется медленно и лишь после зацветания растений происходит быстрое нарастание болезни (Тихонов, Неделько, 1978; Saumon et al., 1984). Симптомы вертициллеза начинают появляться с фазы бутонизации, а особенно усиливаются во время
цветения подсолнечника (Тихонов, 1975; Кукин, 1982). Склеротиниозом подсолнечник
может поражаться в разные периоды вегетации, но восприимчивость растений к этой
болезни резко возрастает с фазы цветения (Lilleboe, 1982). К заражению фузариозом
корни подсолнечника особенно восприимчивы в фазе всходов, но возможно сохранение
в них инфекции в скрытой форме, а массовая инвазия стебля может происходить после
зацветания растений (Saumon et al., 1984). Симптомы фомоза до цветения можно обнаружить на нижних стареющих листьях подсолнечника, к фазе бутонизации могут появляться темно-коричневые пятна на нижней части стебля, их число и размеры интенсивно
увеличиваются в период от цветения до конца вегетации, а в период налива семян на
пораженных участках образуются пикниды гриба (Тихонов, 1975; Marič, Schneider, 1979).
Для борьбы с фомозом фирма BASF рекомендует опрыскивать посевы подсолнечника
после цветения (Илеску, Попеску, 1986). Фомопсис также является болезнью быстро
стареющих растений (Антонова, 1999). Установлено, что те генотипы подсолнечника, у
3
растений которых медленнее стареют вегетативные органы после цветения и стебель
остается зеленым (признак «stay green»), более устойчивы к поражению как фомопсисом
(Vrănceanu et al., 1983; Skoric et al., 1994), так и пепельной гнилью (Bruniard, Luduena,
1985). По-видимому, этой особенностью растений подсолнечника объясняется высокосущественная положительная генотипическая корреляция между их устойчивостью к
поражению пепельной гнилью и механической прочностью стенок стеблей (Baez et al.,
1988).
В результате селекции подсолнечника на устойчивость к поражению фомопсисом
D. Čkorič (1985, 1988) установил, что отбираемые при этом генотипы оказываются высокоустойчивыми также и к пепельной гнили и к фомозу за счет того, что у растений толерантных генотипов хорошо выражен признак стебля «stay green». Degener J. с
соавторами (1999) обнаружили положительную, существенную на 5 %-ном уровне корреляцию с коэффициентом rg = 0,43 между степенью поражения стеблей линий подсолнечника фомопсисом и склеротинией. Saumon E. с соавторами (1984) выявили
одинаковый характер изменений восприимчивости корней подсолнечника в течение его
онтогенеза к возбудителям пепельной гнили, фузариоза и к поражению другими почвенными грибами. Антонова Т. С. (1999) утверждает, что у подсолнечника имеется единая
система защиты против разных патогенных организмов. Поэтому она считает, что селекция подсолнечника на сильную неспецифическую раневую реакцию в кортексе должна
приводить к устойчивости сразу к целому ряду болезней (Антонова, 2003). В связи с этим
выявление коррелятивных связей между степенью восприимчивости генотипов подсолнечника к поражению разными патогенами важно для оптимизации стратегии селекции
на комплексную устойчивость.
С целью изучения степени сходства уровней восприимчивости генотипов подсолнечника к поражению различными некротрофными патогенами соответствующие показатели учитывали в 2005 г. на делянках проведенного в условиях г. Краснодара
экологического испытания межлинейных гибридов, родительских форм и сортов-популяций, всего 40 сортообразцов. Для проверки результатов обсчитывали также данные
таких же учетов на делянках конкурсных сортоиспытаний отдела селекции и семеноводства гибридного подсолнечника ВНИИМК, проведенных в 2002 и 2004 гг. В каждом из
этих опытов также изучалось по 40 гибридов и сортов подсолнечника. Тесноту связей
оценивали вычислением обычных коэффициентов корреляции Пирсона К.
В результате корреляционного анализа данных экологического сортоиспытания
2005 г. выявлены высокосущественные положительные генотипические корреляции между степенью пораженности гибридов, родительских форм и сортов-популяций подсолнечника тремя болезнями: фомопсисом, пепельной гнилью и фузариозом (табл. 1).
Таблица 1 – Коэффициенты генотипических корреляций между степенью поражения
(%) генотипов подсолнечника болезнями в экологическом сортоиспытании
2005 года (n = 40)
Краснодар, ВНИИМК
Болезнь
Фомопсис
Пепельная гниль
Фомоз
Пепельная гниль
0,524*
Фомоз
- 0,110
- 0,095
Примечание: * – переходят 0,1 %-ный уровень существенности
Фузариоз
0,595*
0,683*
- 0,070
Эти результаты подтвердили наблюдения Шкорича Д. (1985, 1988) о такой связи
между устойчивостями подсолнечника к фомопсису и пепельной гнили, а теснота генотипической корреляции между пораженностью подсолнечника фомопсисом и фузариозом оказалась даже более высокой, чем в опытах Degener J. c соавторами (1999). Кроме
того, обнаружилась еще более тесная генотипическая корреляция между восприимчивостью подсолнечника к поражению фузариозом и пепельной гнилью. Это может быть обусловлено общностью процессов заражения подсолнечника возбудителями этих болезней
и развития патологических процессов (Saumon et al., 1984). Однако по данным опыта
2005 г. обнаружилось полное отсутствие генотипических корреляций между степенью
поражения растений фомозом и их пораженностью фомопсисом, пепельной гнилью и
фузариозом.
4
Корреляционный анализ данных учетов пораженности болезнями межлинейных
гибридов подсолнечника в их конкурсном испытании 2004 года подтвердил наличие высокосущественной, сравнительно высокой связи между степенью поражения разных генотипов пепельной гнилью и фузариозом (табл. 2).
Таблица 2 – Коэффициенты генотипических корреляций между степенью поражения
(%) гибридов подсолнечника болезнями в конкурсном сортоиспытании
2004 года (n =40)
Краснодар, ВНИИМК
Болезни
Фомопсис
Пепельная гниль
Фомоз
Альтернариоз
Пепельная гниль
- 0,123
Фомоз
- 0,157
0,076
Альтернариоз
- 0,002
0,314*
0,553***
Фузариоз
- 0,042
0,602***
0,131
0,120
Примечания: переходят уровни существенности * – 5 %-ный ; *** – 0,1 %-ный
Однако вариация генотипов подсолнечника по пораженности фомопсисом в этом
испытании практически не коррелировала с уровнями их поражения как пепельной гнилью, так и фузариозом, фомозом и альтернариозом. Особенностью 2004 г. является низкий уровень эпифитотии фомопсиса, поэтому даже самые восприимчивые к этому
патогену гибриды этого испытания поражались не более чем на 16 %. А как показали
Degener J. с соавторами (1999) в неблагоприятных для развития фомопсиса условиях
сохраняются ранги только самых восприимчивых и самых устойчивых генотипов подсолнечника, поэтому корреляция между их поражаемостью фомопсисом в разные годы становится несущественной и вследствие этого при низкой пораженности подсолнечника
фомопсисом нельзя изучать зависимости восприимчивости к этой болезни с поражаемостью другими болезнями. Это подтверждается несущественностью корреляций между
уровнями пораженности гибридов фомопсисом и другими болезнями по данным испытания 2004 года.
Учеты на делянках сортоиспытания 2004 г. пораженности гибридов альтернариозом позволили выявить сравнительно тесную высокосущественную генотипическую корреляцию полученных показателей со степенью поражения того же набора гибридов
фомозом (табл.2). В то же время степень восприимчивости генотипов к фомозу варьировала практически независимо от их поражаемости пепельной гнилью и фузариозом.
Несущественной оказалась также корреляция между поражаемостью генотипов подсолнечника фузариозом и альтернариозом. В этом опыте обнаружилась хотя и невысокая,
но существенная на 5 %-ном уровне генотипическая корреляция поражаемости подсолнечника пепельной гнилью и альтернариозом.
Результаты корреляционного анализа данных конкурсного испытания гибридов
2002 г. подтвердили наличие сравнительно тесной, высокосущественной генотипической
корреляции между поражаемостью подсолнечника фомопсисом и пепельной гнилью, а
также независимость поражаемости фомозом от уровней восприимчивости генотипов
хозяина к поражению фомопсисом, пепельной гнилью и вертициллезом (табл. 3).
Таблица 3 – Коэффициенты генотипических корреляций между степенью поражения
(%) гибридов подсолнечника болезнями в конкурсном сортоиспытании
2002 года ( n = 40 )
Краснодар, ВНИИМК
Болезни
Фомопсис
Пепельная гниль
Фомоз
Сухая гниль корзинок
Пепельная
гниль
0,573***
Фомоз
- 0,018
0,198
Сухая гниль
корзинок
0,270
0,454**
0,342*
Вертициллез на
листьях
0,468 **
0,364*
0,032
0,045
Примечания: переходят уровни существенности * – 5 %-ный; ** –1 %-ный;
*** – 0,1 %-ный
Обнаружились существенные корреляции поражаемости гибридов как фомопсисом, так и пепельной гнилью со степенью проявления вертициллеза на листьях растений
5
тех же генотипов подсолнечника. На делянках испытания 2002 г. поражаемость гибридов сухой гнилью корзинок достигала 10 %, причем генотипическое варьирование этого
показателя оказалось связанным существенными корреляциями с уровнями поражения
гибридов как пепельной гнилью, так и фомозом. Этот результат оказался неожиданным,
так как для возбудителей этих болезней характерны разные способы проникновения в
ткани подсолнечника. Выявилась также невысокая корреляция (r = 0,270) между поражаемостью гибридов подсолнечника фомопсисом и сухой гнилью корзинок при девяти
шансах из десяти в пользу того, что такой коэффициент не случаен.
При сопоставлении представленных во всех трех таблицах результатов обнаруживается, что коэффициенты всех существенных корреляций положительны. Это означает, что у подсолнечника существуют наследственные различия по неспецифической
устойчивости, обеспечивающей снижение восприимчивости растений к поражению одновременно двумя или большим числом некротрофных патогенов. Однако даже при самой высокой из обнаруженных по данным опыта 2005 года корреляции (r g = 0,683) доля
влияния такого общего для устойчивости к двум патогенам свойства подсолнечника не
превышает 47 % от суммарного эффекта механизмов защиты от поражения каждой из
этих болезней в отдельности. Даже если признать, что величины представленных в таблицах коэффициентов корреляций несколько занижены вследствие неоптимальных для
патогенов погодных условий, случайной вариации пораженности растений и погрешностей учетов, следует признать, что в большинстве случаев генотипические ковариансы
поражаемости отсутствуют или величины их меньше половины соответствующих варианс. Это означает, что механизмы устойчивости подсолнечника к поражению каждым из
изученных некротрофных патогенов в основном специфичны и что одной только генотипической изменчивостью степени ослабления тканей при монокарпическом старении
растений нельзя объяснить различия генотипов подсолнечника по устойчивости даже к
фомопсису, пепельной гнили и фузариозу, уровни поражаемости которыми наиболее
тесно коррелируют.
Еще более специфичны устойчивости генотипов подсолнечника к тем некротрофным патогенам, между уровнями поражения которыми нет генотипических корреляций. Известно, что возбудители пепельной гнили, фомопсиса, альтернариоза и фомоза
продуцируют эффективные токсины, являющиеся важными факторами патогенности
этих грибов (Chan Yu - Ho, Sackston, 1969; Wells et al., 1976; Islam, Marič, 1980; Sacriman,
1982). Однако при сравнительно высоких корреляциях поражаемости гибридов пепельной гнилью и фомопсисом, а также фомозом и альтернариозом не обнаружены такие
корреляции между поражаемостью фомозом и пепельной гнилью, фомозом и фомопсисом, альтернариозом и фомопсисом и найдена лишь невысокая зависимость между уровнями восприимчивости к альтернариозу и пепельной гнили. Это также свидетельствует о
существовании различных механизмов устойчивости генотипов подсолнечника к поражению разными некротрофными патогенами. В частности, устойчивость подсолнечника к
поражению фомопсисом может быть связана не только с признаком «stay green» стебля.
Čkorič D. c сотрудниками (1994) обнаружили генотипы подсолнечника, различающиеся
по трем механизмам обеспечения устойчивости к фомопсису, в том числе ими были найдены линии, у которых возбудитель не может проходить через лист, и у которых патоген
не проходит через ткани черешка в стебель. Антонова Т. С. (1999) также выявила несколько барьеров, обеспечивающих устойчивость подсолнечника к фомопсису.
Н. И. Вавилов (1966) считал очень важным явление группового (комплексного)
иммунитета растений к комплексу болезней, которое было обнаружено им впервые в
1913-1919 гг. Оказалось, что генотипы, иммунные к одной болезни, нередко устойчивы и
против многих других болезней, а восприимчивые к той или иной болезни часто восприимчивы ко многим болезням. Это явление было открыто при изучении особенностей восприимчивости генотипов разных видов хлебных злаков, льна, люцерны и других
растений к таким облигатным паразитам как возбудители различных видов ржавчины,
головни, мучнистой росы и других болезней, поражающих растения преимущественно в
первой половине вегетации. Н. И. Вавилов (1966) считал, что причиной обнаруженного
им группового иммунитета является не наличие единого неспецифического механизма
обеспечения устойчивости к разным болезням, а одновременный естественный или искусственный отбор на иммунитет к комплексу патогенов.
6
Такой отбор осложнялся в случаях, когда с повышением устойчивости к поражению одним патогеном возрастает восприимчивость к другим болезням. Такие отрицательные корреляции между степенью поражаемости некоторыми болезнями обнаружил
А. А. Жученко (1980) при изучении большой группы полукультурных форм Lycopersicon
esculentum. Например, коэффициент генотипической корреляции их поражаемости мозаикой и макроспориозом составил rg = - 0,50. В данном случае возбудитель мозаики как
и другие вирусы может репродуцироваться только при интенсивных метаболических
процессах в клетках, поэтому такие патогены поражают растение-хозяина в период его
активной жизнедеятельности, то есть в молодом возрасте (Рубин и др., 1975). Возбудитель же макроспориоза томатов Macrosporium solani Ell. et Mart. (синоним Alternaria solani
Ell. et Mart.) является некротрофом, патогенность которого обусловлена выделением
токсина – альтернариевой кислоты, которая наиболее эффективно некротизирует ослабленные, стареющие ткани. Такие различия в зависимости развития патогенов от уровня
жизнедеятельности тканей растения-хозяина могут быть причиной отрицательных генотипических корреляций между устойчивостью растений к разным болезням.
Одной из причин корреляции между степенью поражаемости растений разными
болезнями могут быть проявления антагонизма или синергизма между патогенами.
Тарр С. (1975) пишет: «Заражение одним патогеном может предрасположить растение к
повышенной или пониженной восприимчивости к какому-либо другому патогену». Например, G. Sz. Nagy и F. Viranyi (1981) обнаружили, что заражение восприимчивых к
ложной мучнистой росе растений подсолнечника спорами Plasmopara halstedii индуцирует восприимчивость к истинной мучнистой росе у устойчивых к этой болезни растений,
если конидиями Erysiphe cichoracearum заражать подсолнечник после появления хлороза, вызванного ложной мучнистой росой. C. E. Rogers с соавторами (1978) обнаружили
высокосущественную положительную корреляцию между повреждением корзинок подсолнечника личинками Homoeosoma electellum и их поражением ризопусом, вызванным
Rhizopus oryzae. В противоположность этому С. Е. Yarwood (цитируется по Тарр, 1975)
установил, что заражение подсолнечника непатогенным для него возбудителем ржавчины фасоли Uromyces phaseoli индуцирует устойчивость подсолнечника к поражению
ржавчиной, вызываемой грибом Puccinia helianthi. Alternaria helianthi Hansf. меньше поражает инфицированные возбудителем ложной мучнистой росы растения подсолнечника
по сравнению с восприимчивостью к альтернариозу здоровых растений (Ислам и др.,
1978). Причиной такой индуцированной устойчивости может быть образование в клетках
растения-хозяина антигрибных веществ. Например, В. Таl и D. Robeson (1986) установили, что заражение подсолнечника непатогенным для него грибом Helminthosporium
carbonum индуцирует в тканях стебля и листьев биосинтез кумаринов с антигрибным
действием скополетина и аяпина, что предотвращает заболевание подсолнечника гельминтоспориозом и другими болезнями. Попкова К. В. (1979) подчеркивает, что «обязательным условием для возникновения паразитизма на определенном растении является
выносливость возбудителя к фитоалексину, вырабатываемому данным растением». В
частности, в тканях растений подсолнечника, зараженных возбудителем ложной мучнистой росы, резко возрастает содержание фитоалексина скополетина, что, по-видимому,
снижает восприимчивость к альтернариозу и другим болезням, однако гриб Plasmopara
halstedii не подавляется даже высокими концентрациям скополетина (Сohen, Ibrahim,
1975). Не обнаружены также корреляции между поражаемостью подсолнечника ложной
мучнистой росой, склеротиниозом и вертициллезом (Fick, Gulya, 1980).
Придавая большое значение явлению общей устойчивости, то есть совместному
наследованию устойчивости к двум или большему числу видов патогенов, Я. Е. Ван дер
Планк (1966) подчеркивает, что ограниченное число выявленных генотипических корреляций устойчивости к разным патогенам объясняется только недостаточной изученностью этой важной проблемы. Отмечая, что речь идет не о сцеплении генов иммунитета,
а о широкой форме горизонтальной устойчивости, он приводит данные Холмса (Ноlmes,
1961), в исследованиях которого отбор на устойчивость к вирусу мозаики табака оказался одновременно косвенным отбором на устойчивость к шести другим вирусам.
Поскольку все обнаруженные нами существенные генотипические корреляции
положительны, можно считать, что явление общей устойчивости к поражению разными
патогенами наблюдается и у подсолнечника. Однако величины коэффициентов этих
корреляций, а тем более несущественность коэффициентов для ряда пар патогенов сви7
детельствуют о наличии или преобладании эффектов специфических механизмов устойчивости подсолнечника к каждому из изученных патогенов. Это означает, что при селекции на комплексную устойчивость оценивать степень восприимчивости генотипов надо
отдельно к каждому патогену. И хотя полученные данные не дают основания рекомендовать косвенные отборы на устойчивость подсолнечника к поражению некоторыми патогенами, при такой селекции важно учитывать выявленные генотипические корреляции
между поражаемостью подсолнечника фомопсисом, пепельной гнилью, фузариозом и
вертициллезом, а также между восприимчивостью к альтернариозу и фомозу.
Литература
1. Абраров А. А., Плеханова Л. С., Ибрагимов А. П. Зависимость устойчивости
хлопчатника к поражению грибом Verticillium dahliae от физиологического состояния растений //Физиология растений. – 1982. – Т. 29. – № 3. – С. 597-601.
2. Антонова Т. С. Особенности оценки и отбора селекционного материала на устойчивость к основным патогенам в зависимости от защитных реакций подсолнечника //
Автореф. дис. д. б. н. – Краснодар, 1999. – 51 с.
3. Антонова Т. С. Селекция подсолнечника на иммунитет // История научных исследований во ВНИИМКе за 90 лет (2-ое изд.). – Краснодар, 2003. – С. 253-272.
4. Вавилов Н. И. Избранные сочинения. Генетика и селекция. – М.: Колос, 1966. –
559 с.
5. Ван дер Планк Я. Е. Болезни растений (Эпифитотии и борьба с ними ). – М.:
Колос, 1966. – 359 с.
6. Дьяков Ю. Т. Учение об иммунитете растений к инфекционным заболеваниям и
селекция // Генетические основы селекции растений. – М.: Наука, 1971. – С. 313-342.
7. Жученко А. А. Экологическая генетика культурных растений (адаптация, рекомбиногенез, агробиоценоз). – Кишинев: Штиинца, 1980. – 588 с.
8. Илеску Х., Попеску И. Возможности борьбы с некоторыми опасными болезнями
подсолнечника // BASF Agricultural News. Специальное издание: Болезни подсолнечника.
– 1986. – 10 с.
9. Ислам В., Марич А., Чук Л., Шкорич Д. Альтернариозная черная пятнистость
подсолнечника (Alternaria helianthi Hansf.) в Югославии // Материалы 7-ой Международной конференции по подсолнечнику (27 июня- 3 июля 1976 г.). – М.: Колос, 1978. –
С. 353-356.
10. Кукин В. Ф. Болезни подсолнечника и меры борьбы с ними. – М.: Колос, 1982.
– 80 с.
11. Мак–Кей Дж. Генетика расоспецифического фитопаразитизма // Генетика и
благосостояние человечества (Труды 14-го Международного генетического конгресса.
21-30 авг. 1978 г.). – М.: Наука, 1981. – С. 518-533.
12. Попкова К. В. Учение об иммунитете растений. – М.: Колос, 1979. – 272 с.
13. Рубин Б. А., Арциховская Е. В., Аксенова В. А. Биохимия и физиология иммунитета растений. – М.: Высшая школа, 1975. – 320 с.
14. Тарр С. Основы патологии растений. М.: Мир, 1975. – 587 с.
15. Тихонов О. И. Болезни подсолнечника // Подсолнечник. – М.: Колос, 1975. –
С. 391-425.
16. Тихонов О. И., Неделько В. К. Пепельная гниль подсолнечника и меры борьбы
с ней // Вредители и болезни масличных культур. – Краснодар, 1978. – С. 21-25.
17. Baez M. I., Luduena P., Sanguinetti A. Correlaciones fenotipicas, geneticas y ambientales entre caracteres de girasol y podredumbre del tallo (Macrophomina phaseoli (Maub.)
Ashby) // Proceedings 12-th International Sunflower Conference, Novi Sad (25-29.07). – 1988.
– Vol. 2 – P. 519-524.
18. Bruniard J. M., Luduena P. M. Podredumbre del tallo, ciclo de planta y rendimiento
en girasol (Helianthus annuus L.) // IDIA (Argentina). – 1985. – № 433-436. – P. 82-87.
19. Chan Yu-Ho, Sackston W. E. Mechanisms of pathogenesis in Sclerotium batoticola
on sunflowers. 1. Production of a necrosis-inducing toxin // Can. J. Bot. – 1969. – Vol. 47. –
№ 7. – P. 1147-1151.
8
20. Cohen J., Ibrahim R. K. Changes in phenolic compounds of sunflowers infected by
Plasmopara halstedii // Can. J. Bot. – 1975. – Vol. 53. – № 22. – P. 2625-2630.
21. Degener J., Melchinger A.E., Hahn V. Interspecific hybrids as source of resistance
to Sclerotinia and Phomopsis in sunflower breeding // Helia, 1999. – Vol. 22 . – № 30. –
P. 49-60.
22. Fick G., Gulya T. Occurence of Sclerotinia wilt of sunflower and preliminary results
on breeding for resistance // Proceedings 9-th International Sunflower Conference (Mălaga,
Еspana). – 1980. – Vol. 1. – P. 83-87.
23. Islam U., Marič A. Contribution to the studies on biology, epidemiology and resistance of sunflower to Alternaria helianthi (HANSF.) Taub. Nish. // Zăstita bilja. – 1980. – Vol.
31(1). – № 151. – P. 35-49.
24. Lewis D. H. Concepts in fungal nutrition and the origin of biotrophy // Biological
Reviews. – 1973. – Vol. 48. – P. 261-278.
25. Lilleboe D. Sclerotinia: serious but not hopeless // Sunflower. – 1982. – Vol. 8. –
№ 4. – P. 18-21.
26. Marič A., Schneider R. Die Schwarzfleckenkrankheit der Sonnenblume in Jugoslawien und ihr Erreger Phoma macdonaldii Boerema // Phytopathol. Zeitschrift. – 1979. – Vol.
94. – P. 226-233.
27. Nagy G. Sz., Virănyi F. Susceptibility of sunflowers to powdery mildews induced by
Plasmopara halstedii // Acta phytopathol. Acad. Sci. Hungar. – 1981. – Vol. 16. – № 1-2. –
P. 41-44.
28. Rogers C. E., Thompson T. E., Zimmer D. E. Rhizopus head rot of sunflower: etiologi and severity in the southern plains // Plant Disease Reporter. – 1978. – Vol. 62. – № 9. –
P. 769-771.
29. Sacriman M. D. Resistance responses to Phoma lingam of plants regenerated from
selected cell and embriogenic cultures of haploid Brassica napus // Theoretic. and applied Genetics. – 1982. – Vol. 61. – № 3. – P. 193-200.
30. Saumon E., Herbach M., Goore B.K., Davet P. Le dessēchement prěcoce des tournesols. Dynamique de la colonisation des plantes par les champignons du sol et envahissement tardif par Macrophomina phaseolina // Agronomie. – 1984. – Vol. 4. – № 9. – P. 805812.
31 Škorič D. Sunflower breeding for resistance to Diaporthe / Phomopsis helianthi //
Helia. – 1985. – № 8. – P. 21-24.
32. Škorič D. Sunflower breeding // Uljarstvo. – 1988. – Vol. 25. – № 1. – P. 3-90.
33. Škorič D., Mihaljcevic M., Lacok N. Most recent result achieved in sunflower breeding for resistance to Phomopsis/Diaporthe helianthi // Symposium on breeding of oil and protein crops, EUCARPIA (22-24.09.1994). – Bulgaria. – Albena, 1994. – P. 64-72.
34. Tal B., Robeson D. The induction, by fungal inoculation, of ayapin and scopoletin
biosynthesis in Helianthus annuus // Phytochemistry. – 1986. – Vol. 25. – № 1. – P. 77-79.
35. Vrănceanu A. V., Csěp N., Pîrvu N., Stoenescu F. M. Genetic variability of sunflower reaction to the attack of Phomopsis helianthi Munt.-Cvet. et al. // Helia. – 1983. – № 6. – P.
23-25.
36. Wells J. M., Cutler H. G., Cole R. J. Toxicity and plant growth regulator effects of
cytochalasin H isolated from Phomopsis sp. // Can. J. Microbiol., 1976. – Vol. 22. – № 8. –
P. 1137-1143.
9