НЕЙРОФИЗИОЛОГИЧЕСКИЙ АНАЛИЗ ВОСПРИЯТИЯ РЕЧИ У

УДК 612.65 : 616-056.216
В. В. БЕЛАЛОВ1, Ю. О. ДЯГИЛЕВА1, В. Б. ПАВЛЕНКО1, О. М. КОЧУХОВА2
НЕЙРОФИЗИОЛОГИЧЕСКИЙ АНАЛИЗ ВОСПРИЯТИЯ РЕЧИ У ДЕТЕЙ
ВОЗРАСТОМ 2.5–3.5 ГОДА, ВОСПИТЫВАЮЩИХСЯ В СЕМЬЕ
И ДЕТСКОМ ДОМЕ
Поступила 06.06.13
Изучали особенности изменений спектральной плотности мощности (СПМ) ритмов
электроэнцефалограммы (ЭЭГ) в процессе восприятия речевых сигналов детьми-сиротами (n = 41) и детьми из семей (n = 50) возрастом от двух с половиной до трех с половиной лет. Определяли СПМ тета-, альфа-, бета- и гамма-ритмов в 16 отведениях ЭЭГ
при предъявлении записи речи (прямая речь) и реверсированной записи того же сигнала
(обратная речь). Результаты применения психологической тест-системы Бейли III показали наличие заметных задержек речевого развития у детей-сирот. Сравнение фоновых
ЭЭГ в процессе прослушивания прямой речи выявило десинхронизацию альфа-ритма и
синхронизацию тета-, бета- и особенно гамма-осцилляций при восприятии указанного
сигнала. В данном случае у детей из семей наблюдалось значимое увеличение СПМ
гамма-ритма в 13 отведениях от обоих полушарий, а у детей-сирот – лишь в восьми,
локусы которых располагались преимущественно в левом полушарии. Прослушивание
обратной речи вызывало у детей обеих групп преимущественно десинхронизацию всех
ритмов ЭЭГ с наиболее выраженным снижением СПМ гамма-ритма в основном в лобных и левых височных отведениях. Сравнение СПМ частотных компонентов ЭЭГ при
восприятии прямой и обратной речи обнаружило увеличение мощности тета-, бета- и
гамма-колебаний в ответ на предъявление осмысленного речевого сообщения у детей обеих групп. У детей из семей бóльшие СПМ гамма-ритма наблюдались в 13 отведениях (наибольшая значимость в лобном регионе левого полушария). У детей же,
воспитывающихся в детском доме, количество отведений со значимым превышением
мощности гамма-ритма было существенно меньшим (девять отведений). Предполагается, что меньший уровень увеличения СПМ колебаний данного диапазона связан с
нарушениями процессом осознания речевого сообщения детьми-сиротами. Это может
являться следствием недостаточного развития нейронных сетей мозга, отвечающих за
переработку вербальной информации.
КЛЮЧЕВЫЕ СЛОВА: ритмы ЭЭГ, дети-сироты, восприятие речи, прямая и
обратная речь.
ВВЕДЕНИЕ
Человеческая речь является уникальным феноменом, поскольку она обеспечивает не только межиндивидуальное и социальное общение, но и процесс
мышления. Для изучения нейрофизиологических
механизмов восприятия и генерации речи широко
Таврический национальный университет им. В. И. Вернадского,
Симферополь (АР Крым, Украина).
2
Уппсальский университет, (Швеция).
Эл. почта:vadym.bielalov@gmail.com (В. В. Белалов);
yulia.dyagileva@gmail.com (Ю. О. Дягилева);
pavlenkovb@crimea.edu (В. Б. Павленко);
olga.kochukhova@psyk.uu.se (О. М. Кочухова).
1
NEUROPHYSIOLOGY / НЕЙРОФИЗИОЛОГИЯ.—2014.—T. 46, № 1
используется электроэнцефалография. Во многих
работах показано, что основные ритмы ЭЭГ значимо изменяются при прослушивании речи и подготовке собственного речевого высказывания [1].
Особое внимание привлекают процессы становления речи у детей. Степень освоения ребенком восприятия и генерации речи является важнейшим показателем, характеризующим его когнитивное и
социальное развитие. Адекватное развитие речи
ребенка формируется при его взаимодействии с родителями и/или другими значимыми взрослыми. В
связи с тем, что большое количество детей в мире в
целом и в Украине в частности лишены общения с
родителями (воспитываются в детских домах), ана85
В. В. БЕЛАЛОВ, Ю. О. ДЯГИЛЕВА, В. Б. ПАВЛЕНКО, О. М. КОЧУХОВА
лиз нейрофизиологических механизмов восприятия речи у таких детей представляется особо актуальным.
У детей-сирот, воспитывающихся в детских домах, часто наблюдаются задержки физического и
когнитивного развития, включая развитие речевой
сферы [2, 3]. Задержки в развитии речи у детей-сирот связывают с нарушением детско-родительских
отношений, отсутствием или недостаточностью общения со значимым взрослым на протяжении начального этапа жизни ребенка [4]. После усыновления ребенка из детского дома задержки речевого
и когнитивного развития сохраняются еще долгое
время. С учетом этого предполагают, что у таких
детей может быть заметно нарушено развитие ЦНС
и, прежде всего, неокортекса. Указанные нарушения связывают с замедлением процессов роста нейронов, миелинизации их аксонов и формирования
межнейронных связей [5, 6]. Отклонения в развитии ЦНС отражаются в паттерне текущей ЭЭГ
таких детей [7]. Таруло и Гарвин [6] исследовали
ЭЭГ-активность полуторагодовалых детей, усыновленных из детских домов. Обнаружилось, что спектральная плотность мощности (СПМ) текущей ЭЭГ
в частотных полосах альфа- и бета-ритмов у детейсирот, воспитывающихся в детском доме, значимо
ниже по сравнению с таковой у детей, воспитывающихся в семьях. Авторы заключили, что пониженная СПМ указанных ритмов является объективным
коррелятом некоторых задержек в развитии мозга.
Ключевым элементом речевой деятельности ребенка является процесс осознания смысла речевого
сигнала [8]. Наиболее быстрое развитие способности ребенка воспринимать содержание целостного
речевого сообщения приходится на возрастной период от двух с половиной до трех с половиной лет
[9]. Бенасич и Гоу продемонстрировали связь между СПМ гамма-ритма ЭЭГ в возрасте два-три года
и адекватностью обработки семантического содержания речи в четырехлетнем возрасте [10].
Одним из приемов изучения нейрофизиологических механизмов восприятия речи на основе анализа паттерна ЭЭГ является методика, разработанная Краузе и соавт. [11]. Испытуемым предъявляли
два образца стимулов, один из которых представлял
собой запись семантически содержательной речи,
а другой – ту же запись, но воспроизведенную в
реверсном режиме (прямая и обратная речь соответственно). Таким образом, второй стимул представлял собой речеподобный сигнал, но лишенный
какого-либо семантического содержания. Приме86
нение данной методики позволило оценить степень соответствующих синхронизации/десинхронизации ритмов ЭЭГ и благодаря этому показать,
что нейрофизиологические механизмы восприятия
речи включают в себя два ключевых компонента.
Первый из них связан с восприятием любого речеподобного акустического сигнала, а второй – с
восприятием смысла предъявленной речи. Исследования восприятия речи с использованием методики
Краузе, насколько нам известно, проводились лишь
с привлечением взрослых испытуемых.
В связи с вышеизложенным в нашей работе был
проведен анализ нейро- и психофизиологических
механизмов восприятия речи у детей-сирот и детей, воспитывающихся в семьях (возраст от двух
с половиной до трех с половиной лет), основывающийся на изучении паттерна ЭЭГ при предъявлении прямой и обратной речи. Упомянутый возрастной интервал был выбран потому, что, как уже
отмечалось, в это время происходит наиболее быстрое развитие способности ребенка воспринимать
целостные речевые сообщения.
МЕТОДИКА
В исследовании принял участие 91 ребенок. Основную группу составили дети-социальные сироты из дома ребенка «Елочка» (г. Симферополь)
(n = 41; 27 мальчиков и 14 девочек) возрастом от
30 до 41 месяца (средний возраст 36 ± 2 месяца). Контрольная группа включала в себя детей из
полных семей (n = 50; 31 мальчик и 19 девочек)
возрастом от 29 до 42 месяцев (средний возраст
35 ± 3 месяца). В обследованные группы не были
включены дети с массой тела при рождении менее 2.5 кг, с наличием генетических заболеваний,
с наличием записей в медицинской карточке о заболеваниях ЦНС и с зарегистрированным фетальным алкогольным синдромом, а также левши (рисующие левой рукой). В основную группу также не
включались и дети, пребывающие в доме ребенка
менее года. Сведения о соответствии проведенного
исследования существующим международным этическим нормам приведены в соответствующем параграфе (см. ниже).
Регистрация ЭЭГ проводилась в трех экспериментальных ситуациях: 1) отведение текущей ЭЭГ
ребенка в спокойном состоянии при открытых глазах
(фоновая запись продолжительностью 60 с); 2) отведение ЭЭГ при прослушивании прямой речи. РечеNEUROPHYSIOLOGY / НЕЙРОФИЗИОЛОГИЯ.—2014.—T. 46, № 1
НЕЙРОФИЗИОЛОГИЧЕСКИЙ АНАЛИЗ ВОСПРИЯТИЯ РЕЧИ У ДЕТЕЙ ВОЗРАСТОМ 2.5–3.5 ГОДА
вой стимул представлял собой воспроизведение
звуковой записи чтения стихотворения (продолжительность 20 с) понятного для ребенка содержания; 3) отведение ЭЭГ при прослушивании записи чтения того же стихотворения, но реверсированной
с помощью компьютерной программы (обратная речь
продолжительностью 20 с). Реверсированная запись
сохраняла акустический состав сигнала, но не несла в
себе какого-либо смысла. Во время предъявления звуковых сигналов дети находились на расстоянии 2–3 м
от акустических колонок. Чередование второй и
третьей ситуации определялось случайным образом.
Регистрацию ЭЭГ осуществляли с помощью
компьютерного телеметрического электроэнцефалографа («Тредекс», Украина). Для обработки и
анализа ЭЭГ использовали программу «EEG Mapping 6», разработанную в лаборатории нейроэтологии Таврического национального университета
им. В. И. Вернадского (программист Е. Н. Зинченко). ЭЭГ-потенциалы отводили монополярно от локусов Fр1, Fр2, F3, F4, F7, F8, С3, С4, T3, T4, T5, T6, P3,
P4, O1 и O2 в соответствии с международной системой
«10–20». При отведении ЭЭГ применяли специальную 16-канальную детскую электродную шапочку «Полина» (“Тредекс”, Украина) со встроенными
хлор-серебряными электродами. В качестве референтного электрода в каждом случае использовали все электроды, кроме активного, объединенные
вместе. Нейтральный («заземляющий») электрод
располагали между локусами С3 и С4. Частоты
среза фильтров высоких и низких частот составляли соответственно 1.5 и 48 Гц, частота оцифровки
ЭЭГ-сигналов – 250 c –1.
Записи ЭЭГ для каждой экспериментальной ситуации обрабатывали независимо друг от друга.
Отрезки ЭЭГ подвергали предварительному визуальному контролю; артефакты, вероятно, связанные с движениями, удаляли. Записи ЭЭГ отдельных
детей, содержащие большое количество артефактов, исключались из обработки и не входили в общую выборку. Сигналы обрабатывали с помощью
быстрых преобразований Фурье; применялось сглаживание по методу Блэкмена. Определяли значения СПМ (мкВ 2/Гц) в следующих частотных диапазонах: тета- (4–6 Гц) [7, 12], альфа- (7–10 Гц) [7,
13], бета- (11–29 Гц) [12, 14] и гамма- (30–45 Гц)
ритмы [10, 12]. Поскольку среди осцилляций, соответствующих дельта-ритму, могли присутствовать
небольшие по амплитуде, но заметные артефакты,
связанные с движениями, данный ритм в работе не
NEUROPHYSIOLOGY / НЕЙРОФИЗИОЛОГИЯ.—2014.—T. 46, № 1
рассматривался.
Психологическое тестирование с целью определения уровня развития речи было проведено с помощью речевых шкал теста Бейли III (BSID-III)
[15]. В соответствии с инструкцией к тесту Бейли
ребенку представляли комплекс заданий, сложность
которых была подобрана соответственно возрасту.
Выполнение этих заданий позволяло оценить адекватность понимания речи ребенком, развитие экспрессивной речи и т. п. Независимо от возраста ребенок мог набрать по соответствующим шкалам в
сумме от 55 до 145 баллов. Норма речевого развития согласно тесту Бейли составляет от 90 до 110
баллов.
Исследования проводились в течение двух дней
в удобное для ребенка время (для детей, воспитывающихся в детском доме, – после завтрака). В
первый день ребенок проходил полное психологическое тестирование по тест-системе Бейли III; в
настоящей статье анализировались данные только
для речевых шкал. Запись ЭЭГ осуществлялась во
второй день. Продолжительность предварительных
процедур (наложения электродов) и регистрации
ЭЭГ (включая таковую при предъявлении речевых
стимулов и при других экспериментальных ситуациях, не рассматривающихся в настоящей статье)
составляла не более 10 мин. Общая продолжительность всего исследования (в течение двух дней) не
превышала 40 мин.
Результаты психологического и электрофизиологического исследований количественно обрабатывались с использованием стандартных приемов
вариационной статистики. Поскольку распределение данных в ряде случаев отличалось от нормального, применяли непараметрические критерии. Достоверность межгрупповых различий определяли c
использованием критерия Манна – Уитни; сравнение значений СПМ ритмов ЭЭГ, зарегистрированных в различных экспериментальных ситуациях,
производили согласно критерию Вилкоксона. Для
графического представления ЭЭГ-реакций рассчитывали коэффициент вызванной синхронизации/
десинхронизации (ВСД) по методу, предложенному рядом авторов [11, 16]. Для каждого частотного
диапазона в каждом из исследуемых отведений коэффициенты ВСД вычислялись по формуле: ВСД =
=(S – F) / F, где S – средняя СПМ этого ритма ЭЭГ
при воздействии стимула (вторая или третья ситуация эксперимента), а F – средняя СПМ указанного
ритма в текущей фоновой ЭЭГ при открытых глазах (первая ситуация). Кроме того, с помощью тако87
В. В. БЕЛАЛОВ, Ю. О. ДЯГИЛЕВА, В. Б. ПАВЛЕНКО, О. М. КОЧУХОВА
Результаты теста Бэйли показали, что для детей,
воспитывающихся в доме ребенка, была характерна существенная задержка речевого развития по
сравнению с таковой в группе детей из обычных
семей. У детей из детского дома наблюдались более низкие результаты по шкалам понимания и генерации речи. У детей основной группы средняя
оценка понимания речи составляла 86.3 ± 15.5, а
у детей контрольной группы – 107.5 ± 13.5 балла
(различия достоверны при P = 0.048). У детей основной группы средний результат тестирования
по шкале генерации речи составлял 82.7 ± 14.5, у
детей контрольной группы – 101.8 ± 16.0 баллов
(P = 0.032).
Диаграмма, илюстрирующая синхронизацию/
десинхронизацию ЭЭГ-осцилляций в условиях
прослушивания прямой речи у детей основной и
контрольных групп, приведена на рис. 1. В контрольной группе испытуемых наиболее типичной
реакцией на восприятие прямой речи было увеличение СПМ в диапазонах тета-, бета- и гамма-ритмов по сравнению с СПМ указанных ритмов при
регистрации текущей ЭЭГ в условиях относительного покоя. В частности, для тета-ритма статистически значимые увеличения СПМ (синхронизация)
были зарегистрированы в заднелобных, височных и
теменных отведениях левого полушария, а также в
центральных и передневисочном отведениях правого полушария. Для бета-ритма значимая синхронизация наблюдалась главным образом в заднелобных
и височных отведениях. Синхронизация гамма-ритма выявлялась в большинстве отведений (13 из 16)
А
Б
го метода оценивали различия между СПМ ритмов
в условиях восприятия прямой и обратной речи.
Значения СПМ ритмов ЭЭГ при восприятии обратной речи в данном случае рассматривали как уровни сравнения. Значения ВСД > 0 свидетельствовали о синхронизации ЭЭГ-осцилляций, т. е. о росте
СПМ по сравнению с таковой в фоновой записи, а
ВСД < 0 – о десинхронизации колебаний названного ритма в этом отведении, т. е. о падении СПМ
указанного частотного диапазона.
РЕЗУЛЬТАТЫ
0.45 BCД Fp1
0
0.45
BCД
F7
*
–0.45
0.45
* *
0
–0.45
0.45
0
*
T3
–0.45
0.45
* *
*
*
T5
*
0
C3
*
–0.45
0.45
*
0
P3
*
θ
α
β
γ 0.45
O1
*
0
–0.45
θ
α
β
0.45 BCД Fp1
*
0
* 0.45 BCД
* *
*
0
F4
0
0
C4
*
–0.45
0.45
*
–0.45
0.45
P4
0
*
O2
* *
0
θ
α
β
γ
0.45
F8
* *
*
T6
0
θ
α
BCД
F7
–0.45
0.45
0
T4
–0.45
0.45
–0.45
–0.45
0.45
–0.45
γ
*
*
0
–0.45
0.45
*
Fp2
0
–0.45
–0.45
BCД
–0.45
0.45
* *
0
–0.45
0.45
0
F3
*
0.45
β
0
*
–0.45
0.45
T3
0
–0.45
0.45
*
γ
F3
T5
–0.45
0.45
*
θ
α
β
*
P3
F4
0
*
C4
0.45 BCД
*
*
–0.45
0.45
P4
*
O1
θ
*α
β
0
*
T4
*
*
–0.45
0.45
T6
*
β
γ
0
–0.45
–0.45
0.45
* *
F8
0
–0.45
0.45
0
0
–0.45
0
–0.45
0.45
0
γ 0.45
Fp2
0
–0.45
–0.45
BCД
–0.45
0.45
0
–0.45
0.45
* *
0
C3
*
0.45
O2
θ
*
α
0
–0.45
γ
θ
*α
β
γ
Р и с. 1. Диаграммы коэффициентов изменений спектральной плотности мощности (СПМ) ритмов ЭЭГ, обусловленных
прослушиванием прямой речи относительно фоновых значений СПМ у детей контрольной (А) и основной (Б) групп.
Каждая диаграмма соответствует определенному локусу отведения. По горизонтали – ритмы ЭЭГ (тета-, альфа-, бета- и гамма-);
по вертикали – значения коэффициента синхронизации/десинхронизации (ВСД). Звездочками отмечены случаи значимого
увеличения или уменьшения СПМ того или иного ритма по сравнению с таковой в фоновой записи (Р ≤ 0.0).
Р и с. 1. Діаграми коефіцієнтів змін спектральної щільності потужності (СЩП) ритмів ЕЕГ, зумовлених прослуховуванням прямої
мови, щодо фонових значень СЩП у дітей контрольної (А) та основної (Б) груп.
88
NEUROPHYSIOLOGY / НЕЙРОФИЗИОЛОГИЯ.—2014.—T. 46, № 1
НЕЙРОФИЗИОЛОГИЧЕСКИЙ АНАЛИЗ ВОСПРИЯТИЯ РЕЧИ У ДЕТЕЙ ВОЗРАСТОМ 2.5–3.5 ГОДА
А
0.45 BCД Fp1
0
0.45
BCД
F7
0
–0.45
0.45
*
T3
0
*
–0.45
0.45
F3
–0.45
0.45
T5
–0.45
* 0.45
0
–0.45
θ
α
β
*–0.45
C3
0.45 BCД Fp1
Fp2
*–0.45
0.45
0
*
*
*
F4
P3
*
–0.45
0.45
C4
0
–0.45
γ 0.45
–0.45
O1 0.45
0
0
θ
α
β
–0.45
γ
0.45
F8
P4
*–0.45
* *
T4
0.45
*
θ
α
β
γ
α
β
–0.45
0.45
F3
*
T3
*
0.45
C3
*
–0.45
0.45
P3
α
β
γ 0.45
*
O1
0
γ
–0.45
Fp2
0
–0.45
0.45
F4
*
0.45 BCД
*
*
C4
0.45
–0.45
0.45
F8
0
–0.45
0.45
T4
0
*
P4
–0.45
0.45
T6
0
0
*–0.45
θ
BCД
0
0
–0.45
0.45
* *–0.45
*–0.45
0
T5
*
0
0
0
*
θ
F7
–0.45
0.45
T6
0
–0.45
–0.45
0.45
0
–0.45
0.45
O2
BCД
0
0
–0.45
0.45
0
0.45 BCД
0
0
*
0.45
–0.45
BCД
0
0
*
0.45
0
0
*
Б
–0.45
–0.45
0.45
O2
θ
α
β
γ
0
θ
α
β
–0.45
γ
θ
α
β
γ
Р и с. 2. Диаграммы коэффициентов изменений спектральной плотности мощности (СПМ) ритмов ЭЭГ, обусловленных
прослушиванием обратной речи, относительно фоновых значений СПМ у детей контрольной (А) и основной (Б) групп.
Обозначения те же, что и на рис 1.
Р и с. 2. Діаграми коефіцієнтів змін спектральної щільності потужності (СЩП) ритмів ЕЕГ, зумовлених прослуховуванням
зворотної мови, щодо фонових значень СЩП у дітей контрольної (А) та основної (Б) груп.
обоих полушарий. В то же время для альфа-ритма
была характерна десинхронизация в левых заднелобном и височном отведениях.
У детей из дома ребенка прослушивание речевого стимула также вызывало статистически значимое увеличение СПМ в частотных диапазонах
тета-, бета- и гамма-ритмов. Однако количество отведений, в которых это происходило, было заметно меньшим, чем у детей контрольной группы. Так,
для тета-ритма значимое увеличение СПМ было зарегистрировано в переднелобном и затылочном отведениях левого полушария и височном отведении
правого полушария. Для бета-ритма такие изменения отмечались в переднелобном, височном и затылочном отведениях левого полушария. Значимое
увеличение СПМ колебаний гамма-ритма выявлялось в половине локусов отведений (восемь из 16),
расположенных преимущественно в левом полушарии. У альфа-ритма значимое снижение СПМ наблюдалось в заднелобных и затылочных отведениях билатерально, а также в височных отведениях
правого полушария.
Для обеих групп испытуемых типичной реакцией
на прослушивание обратной речи была десинхронизация всех ритмов ЭЭГ (рис. 2). Для детей конNEUROPHYSIOLOGY / НЕЙРОФИЗИОЛОГИЯ.—2014.—T. 46, № 1
трольной группы в частотном диапазоне тета-ритма
достоверное снижение СПМ было зарегистрировано в переднелобном и задневисочном отведениях
правого полушария, а также в заднелобном и центральном отведениях левого полушария. Значимое
уменьшение СПМ альфа-осцилляций происходило в правом переднелобном отведении. Для бетаритма уменьшение СПМ обнаруживалось в левых
переднелобном, заднелобном и передневисочном
отведениях, а также в правых лобном и передневисочном отведениях. СПМ гамма-ритма снижалась в
задневисочных и переднелобных отведениях, а также в правом лобном и левом передневисочном отведениях. Сходный паттерн изменений наблюдался
и у детей основной группы. Для тета-ритма значимое снижение СПМ выявлялось в правом центральном и левом заднелобном отведениях, а значимое
увеличение СПМ происходило в левом височном и
затылочном отведениях. У альфа-ритма значимое
снижение СПМ было зарегистрировано только в
отведении C3, а у бета-ритма – только в С3 и С4.
Уменьшение СПМ гамма-ритма отмечалось в левых заднелобном, лобном и задневисочном отведениях, а также в правых переднелобном и лобном
отведениях.
89
В. В. БЕЛАЛОВ, Ю. О. ДЯГИЛЕВА, В. Б. ПАВЛЕНКО, О. М. КОЧУХОВА
А
0.9 BCД Fp1
* **
0
0.9
BCД
0
–0.9
0.9
0
F7
**
**
**
T3
* **
*
–0.9
0.9
T5
0
–0.9
θ
α
β
*
–0.9
0.9
*
0
*
–0.9
0.9
0
P3
*
–0.9
γ 0.9
O1
0
–0.9
θ
α
β
0
0
–0.9
0.9
C3
*
0.9
BCД
0
*
0.9 BCД
0
*
–0.9
0.9
*
0
0
0
–0.9
O2
F8
* *
T4
* *
*
–0.9
0.9
P4
–0.9
0.9
T6
*
θ
α
β
0.9
0
BCД
**
*
–0.9
0.9
*
*
γ
T5
0
–0.9
θ
α
β
*
0
α
β
γ
Fp2
* *
F4
** 0.9
0
* *
–0.9
0.9
*
0
–0.9
γ 0.9
–0.9
*
*
α
β
F8
0
–0.9
0.9
*
T4
0
*
–0.9
0.9
P4
T6
0
0
–0.9
–0.9
0.45
* *
θ
C4
–0.9
0.9
P3
BCД
0
–0.9
0.9
C3
O1
0
θ
–0.9
0.9
F3
0
–0.9
0.9
T3
0
0
–0.9
0.9
F7
–0.9
0.9
0
–0.9
γ
0.9 BCД
0
C4
–0.9
0.9
*
**
**
F4
* *
*
0.9 BCД Fp1
Fp2
* *
–0.9
0.9
F3
0
*
*
–0.9
0.9
Б
O2
θ
*
α
β
γ
0
–0.9
γ
θ
*
α
β
γ
Р и с. 3. Диаграммы коэффициентов изменений спектральной плотности мощности (СПМ) ритмов ЭЭГ, обусловленных
прослушиванием прямой речи, относительно соответствующих значений СПМ при прослушивании обратной речи у детей
контрольной (А) и основной (Б) групп.
Двумя звездочками отмечены случаи значимых инкрементов или декрементов СПМ ритмов (Р ≤ 0.01).
Остальные обозначения те же, что и на рис. 1.
Р и с. 3. Діаграми коефіцієнтів змін спектральної щільності потужності (СЩП) ритмів ЕЕГ, зумовлених прослуховуванням прямої
мови, щодо відповідних значень CЩП при прослуховуванні зворотної мови у дітей контрольної (А) та основної (Б) груп.
Диаграмма коэффициентов, отражающих изменение СПМ ритмов ЭЭГ при прослушивании прямой
речи по сравнению с соответствующими мощностями при предъявлении обратной речи у детей контрольной группы и детей-сирот, представлена на
рис. 3. Воздействие речевого сигнала, содержащего в себе смысловую информацию, вызывало значимое увеличение СПМ ЭЭГ в диапазонах тета-, бетаи гамма-ритмов ЭЭГ в обеих группах детей, причем
восприятие прямой речи у детей контрольной группы обусловливало значимое увеличение СПМ тетаритма более чем в половине отведений (в 10 из 16).
У альфа-ритма в этих условиях наблюдалась десинхронизация в левом заднелобном и височном отведениях. Значимое увеличение СПМ бета-ритма происходило в заднелобных, передневисочных, а также
в правом лобном отведениях, а возрастание мощности гамма-ритма – в 13 из 16 отведений. Наиболее значимое (Р ≤ 0.01) увеличение СПМ последнего ритма ЭЭГ отмечалось в левом полушарии в
отведениях F7, Fp1 и F3.
У детей-сирот паттерны синхронизации/десинхронизации ЭЭГ при восприятии прямой и обратной речи были весьма близкими. Однако количе90
ство отведений, в которых различия СПМ ритмов
ЭЭГ в этих двух экспериментальных ситуациях
были значимыми, оказалось существенно меньшим. Достоверное увеличение СПМ тета-ритма при
восприятии прямой речи по сравнению с соответствующими значениями при обратной речи наблюдалось только в левых заднелобном и центральном
отведениях. Значимые различия СПМ альфа-ритма регистрировались в затылочных, правых височных и левых центральном и теменном отведениях.
Различия СПМ бета-ритма достигали уровня значимости только в левом затылочном и правом переднелобном отведениях. Увеличение СПМ гаммаритма при восприятии прямой речи по сравнению
с СПМ при обратной обнаруживалось в девяти из
16 отведений, преимущественно в лобных и центральных отведениях обоих полушарий, а также в
височных отведениях слева.
ОБСУЖДЕНИЕ
Как и другие авторы [2, 3], мы обнаружили заметные задержки в развитии восприятия и генерации
NEUROPHYSIOLOGY / НЕЙРОФИЗИОЛОГИЯ.—2014.—T. 46, № 1
НЕЙРОФИЗИОЛОГИЧЕСКИЙ АНАЛИЗ ВОСПРИЯТИЯ РЕЧИ У ДЕТЕЙ ВОЗРАСТОМ 2.5–3.5 ГОДА
речи у детей-сирот, воспитывающихся в детском
доме. Эти задержки сопровождались рядом особенностей паттернов изменений ЭЭГ-потенциалов при восприятии семантически содержательной
(прямой) речи и акустического сигнала, лишенного
такого содержания (обратной речи). Прослушивание прямой речи обусловливало главным образом
десинхронизацию альфа-ритма и синхронизацию
тета-, бета- и гамма-осцилляций в составе ЭЭГ у
детей обеих групп. Типичной же реакцией на прослушивание обратной речи являлась десинхронизация всех исследованных ритмов ЭЭГ в большинстве отведений. Такая десинхронизация может
быть связана с достаточно мощной ориентировочной реакцией при прослушивании речеподобного
стимула, не имеющего смыслового наполнения.
Кроме того, паттерны изменений ЭЭГ у детей
разных групп в условиях предъявления прямой речи
оказались неодинаковыми. У детей контрольной
группы («семейных») восприятие такого сигнала
сопровождалось значимым снижением СПМ альфаритма в заднелобных и височных отведениях левого полушария по сравнению с таковым в ситуациях,
наблюдаемых в состояниях относительного покоя и
восприятия обратной речи. У детей-сирот восприятие прямой речи также приводило к снижению СПМ
альфа-ритма. Однако у детей этой группы значимо
бóльшая, чем при восприятии обратной речи, десинхронизация указанного ритма происходила в височных отведениях правого полушария, а также в затылочных областях коры. Сам факт десинхронизации
альфа-ритма в условиях восприятия речи был вполне
ожидаемым. Известно, что выраженный альфа-ритм
характерен для ЭЭГ человека в состоянии спокойного расслабленного бодрствования. Активация внимания при восприятии разнообразных потенциально
значимых сигналов приводит, как правило, к подавлению указанного ритма [17–19]. Топографические
особенности десинхронизации альфа-ритма у детей
контрольной группы в условиях восприятия речи
вполне согласуются с известными данными о том,
что у большинства индивидов корковые регионы, отвечающие за восприятие и генерацию речи (центры
Брока и Вернике), локализованы именно в левом полушарии. Правое же полушарие в большей степени
участвует в анализе паралингвистической информации (интонации, темпа и громкости речи). Выявленные нами особенности десинхронизации альфа-ритма ЭЭГ указывают на то, что в процессы, связанные
с вниманием, у детей-сирот в большей степени вовлечены нейронные механизмы правого полушария.
NEUROPHYSIOLOGY / НЕЙРОФИЗИОЛОГИЯ.—2014.—T. 46, № 1
В связи с этим логично предположить, что у таких
детей нейрофизиологические механизмы, лежащие в
основе способности к фокусированию внимания на
семантическом содержании речевого сигнала, развиты недостаточно.
Как уже отмечалось, значимая синхронизация
тета-ритма у детей контрольной группы при восприятии прямой речи наблюдалась в большинстве
ЭЭГ-отведений (10 из 16). У детей-сирот такие
отличия обнаруживались лишь в двух отведениях. Результаты исследований ряда авторов [17, 20,
21] свидетельствуют о том, что усиление колебаний тета-ритма является характерным компонентом
перестройки паттерна ЭЭГ при активации когнитивных и эмоциональных процессов. Фазное возрастание СПМ данного ритма происходит в период запоминания новой эмоционально окрашенной
информации. При этом успешность запоминания в
условиях предъявления соответствующих стимулов
положительно коррелирует с мощностью тета-ритма. Климеш и соавт. и Бастиансен и Хагорт [18, 22]
в своих работах высказали предположение, что увеличение мощности тета-осцилляций отражает активацию прямых и обратных связей между гиппокампом и неокортексом в процессе формирования
энграмм памяти. В свете этого можно полагать, что
у детей, воспитывающихся в детском доме, запоминание вербальной информации реализуется менее эффективно.
В большинстве лобных, центральных и височных отведениях у детей контрольной группы при
восприятии прямой речи отмечалась синхронизация колебаний бета- и гамма-ритмов. У детей-сирот
процессы синхронизации указанных ритмов также
выявлялись, однако, в меньшей степени. Взгляды на
то, сущность каких процессов отражает синхронизация ЭЭГ-осцилляций, относящихся к бета-ритму,
весьма противоречивы. С одной стороны, наличие
выраженного бета-ритма в составе ЭЭГ рассматривают как отражение активного состояния и кортикальных, и кортикально-субкортикальных нейронных цепей. Вробель и соавт. [18] предполагали, что
осцилляции в кортико-таламических цепях с частотой бета-ритма обусловливают снижение порогов
активации релейных нейронов таламуса. Это обеспечивает избирательное усиление притока информации к соответствующим областям неокортекса
в ситуациях, требующих внимания. С другой стороны, мощность бета-ритма в пределах моторной
коры уменьшается во время реализации движения
(так называемая связанная с движением десинхро91
В. В. БЕЛАЛОВ, Ю. О. ДЯГИЛЕВА, В. Б. ПАВЛЕНКО, О. М. КОЧУХОВА
низация) и увеличивается по завершении такой реализации [23, 24]. Избыточно выраженная бета-активность с амплитудой до 50 мкВ наблюдается при
медикаментозной терапии с использованием бензодиазепинов. С учетом этого генерацию выраженного бета-ритма связывают с активным состоянием
прежде всего тормозной ГАМК-эргической нейромедиаторной системы в соответствующих регионах
коры, что ограничивает возбудимость нейронных
сетей-целей [25, 26].
Анализируя многочисленные противоречивые факты, Энджел и Фрайз [27] выдвинули следующую гипотезу о функциональной значимости процессов, отражающихся в генерации высокочастотных (бета- и
гамма-) ритмов ЭЭГ. При выполнении моторных и
когнитивных задач бета-ритм связан с поддержанием текущего моторного состояния, продолжением и
рутинным выполнением когнитивной задачи. Тормозные влияния, сопровождающие бета-ритм, противодействуют внешним неожиданным влияниям и
обеспечивают в коре поддержание “status quo”. Если
человек воспринимает важные экзогенные сигналы,
требующие дополнительных умственных усилий,
происходит усиление не только бета-ритма, но и гамма-осцилляций. Другие авторы [16] заметили, что
осцилляции в частотной полосе бета-ритма слишком
медленны для обслуживания обработки значимых
сигналов с большой скоростью. Только синхронизация ЭЭГ-колебаний в полосе гамма-частот способна обеспечить быстрое сопряжение пространственно
распределенных клеточных ансамблей, соответствующее необходимому темпу мышления. Как предполагают, генерация гамма-ритма связана с активностью
пейсмекерных нейронов специфических и интраламинарных ядер таламуса, которые в подобной ситуации разряжаются пачками импульсов, следующими с частотой около 40 Гц. Данное явление приводит
к усилению и синхронизации активности нейронов,
сконцентрированных в ряде корковых регионов, а
это, как предполагают, является нейрофизиологической основой эффективной интеграции и осознания
поступающей информации [28].
В нашей работе дети воспринимали новую аудиоинформацию (прослушивали новое для них стихотворение). Логично заключить, что процессы восприятия и осознания новой для ребенка информации требуют подключения значительных ресурсов
головного мозга. Это и отражалось в усилении гамма-ритма ЭЭГ в большинстве отведений от обоих
полушарий. Таким образом, семантически наполненная речь вызывает мощную синхронизацию вы92
сокочастотных колебаний в составе спектра ЭЭГ.
По нашему мнению, меньший уровень синхронизации в диапазоне гамма-ритма у детей, воспитывающихся в детском доме, отражает некоторую
задержку развития речевых процессов, некие нарушения осознания содержания речевых сообщений.
Это может быть связано с определенной недостаточностью развития нейронных сетей мозга, отвечающих за переработку вербальной информации, у
таких детей. Очевидно, что такая недостаточность
может быть в некоторой степени корректирована
в условиях целенаправленной речевой активности
«значимых» взрослых, контактирующих с подобными детьми, причем рассматриваемый нами возрастной интервал (2.5–3.5 года) является, видимо, особо важным в данном аспекте.
Тестирование детей-сирот проводилось на основании официального разрешения руководителей и врачебного персонала дома ребенка «Елочка» и в присутствии психолога данного учреждения. В контрольную группу дети
были набраны с помощью объявлений, размещенных в детских садах г. Симферополя. Родителям этих детей были
представлены все необходимые сведения о процедуре исследования, и они дали письменное согласие на бесплатное участие ребенка в данных экспериментах. Настоящее
исследование соответствовало этическим принципам Хельсинкской декларации 1964 г. и было одобрено этическим
комитетом Таврического национального университета
им. В. И. Вернадского.
Авторы настоящей работы – В. В. Белалов, Ю. О. Дягилева, В. Б. Павленко и О. М. Кочухова – подтверждают, что
у них отсутствует конфликт интересов.
В. В. Бєлалов 1, Ю. О. Дягілева 1, В. Б. Павленко 1,
О. М. Кочухова 2
НЕЙРОФІЗІОЛОГІЧНИЙ АНАЛІЗ СПРИЙНЯТТЯ МОВИ
ДІТЬМИ ВІКОМ 2.5–3.5 РОКУ, ЩО ВИХОВУЮТЬСЯ В
СІМ’Ї ТА ДИТЯЧОМУ БУДИНКУ
1
Таврійський національний університет ім. В. І. Вернадського, Сімферополь (АР Крим, Україна).
2
Уппсальський університет, (Швеція).
Резюме
Вивчали особливості змін спектральної щільності потужності (СЩП) ритмів електроенцефалограми (ЕЕГ) у процесі сприйняття мовних сигналів дітьми-сиротами (n = 41) і
дітьми з сімей (n = 50) віком від двох з половиною до трьох
з половиною років. Визначали СЩП тета-, альфа-, бета- і
гамма-ритмів у 16 відведеннях ЕЕГ при пред’явленні запису мови (пряма мова) і реверсованого запису того ж самого
NEUROPHYSIOLOGY / НЕЙРОФИЗИОЛОГИЯ.—2014.—T. 46, № 1
НЕЙРОФИЗИОЛОГИЧЕСКИЙ АНАЛИЗ ВОСПРИЯТИЯ РЕЧИ У ДЕТЕЙ ВОЗРАСТОМ 2.5–3.5 ГОДА
сигналу (зворотна мова). Результати застосування психологічної тест-системи Бейлі III показали наявність помітних
затримок мовного розвитку у дітей-сиріт. Порівняння фонових ЕЕГ та ЕЕГ у перебігу прослуховування виявило десинхронізацію альфа-ритму та синхронізацію тета-, бета- і
особливо гамма-осциляцій при сприйнятті вказаного сигналу. У даному випадку у дітей із сімей спостерігалося значуще збільшення СЩП гамма-ритму в 13 відведеннях від обох
півкуль, а у дітей-сиріт – лише у восьми, локуси яких розташовувалися переважно в лівій півкулі. Прослуховування
зворотної мови викликало у дітей обох груп переважно десинхронізацію всіх ритмів ЕЕГ із найбільш вираженим зниженням СЩП гамма-ритму в основному в лобових і лівих
скроневих відведеннях. Порівняння СЩП частотних компонентів ЕЕГ при сприйнятті прямої і зворотної мови виявило
збільшення потужності ЕЕГ тета-, бета- і гамма-коливань у
відповідь на пред’явлення осмисленого мовного повідомлення у дітей обох груп. У дітей із сімей більші СЩП гамма-ритму спостерігались у 13 відведеннях (найбільша значущість у лобному регіоні лівої півкулі). У дітей же, які
виховуються в дитячому будинку, кількість відведень зі значущим перевищенням потужності гамма-ритму була істотно меншою (дев’ять відведень). Зроблено припущення, що
менший рівень збільшення СЩП коливань даного діапазону
є пов’язаним із порушеннями процесів усвідомлення мовного повідомлення дітьми-сиротами. Це може бути наслідком недостатнього розвитку нейронних мереж мозку, відповідальних за переробку вербальної інформації.
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ
1. P. Kuhl, “Brain mechanisms in early language acquisition,”
Neuron, 67, No. 5, 713-727 (2008).
2. F. Juffer and M.H. Van Jzendoorn, “Behavior problems and
mental health referrals of international adoptees: A metaanalysis,” J. Am. Med. Ass., 293, No. 20, 569-577 (2005).
3. C. H. Zeanach, A. T. Smyke, and S. F. M. Koga, et al.,
“Attachment in institutionalized and non-institutionalized
Romanian children,” Children Dev., 76, No. 19, 1015-1028
(2005).
4. S. R. Karel and B. J. Freeman, “Analysis of environmental
deprivation: Cognitive and social development in Romanian
orphans,” J. Child Psychol. Psychiat., 35, No. 4, 769-781
(1994).
5. M. Rutter, C. Colvert, J. Kreppner, et al., “Early adolescent
outcomes for institutionally deprived and non-deprived
adoptees. I: Disinhibited attachment,” J. Child Psychol.
Psychiat., 48, No. 1, 17-30 (2007).
6. A. Tarullo, C. Garvin, and R. Gunnar, “Atypical EEG
power correlates with indiscriminately friendly behavior in
internationally adopted children,” Dev. Psychol., 47, No. 2,
417-431 (2011).
7. P. J. Marshall and N. A. Fox, “The bucharest early intervention
project core group. A comparison of the electroencephalogram
between institutionalized and community children in
Romania,” J. Cogn. Neurosci., 16, No. 8, 1327-1338 (2004).
8. S. Rossi, S. Telkemeyer, I. Wartenburger, et al., “Shedding
light on words and sentences: near-infrared spectroscopy in
language research,” Brain Language, 121, No. 2, 152-163
NEUROPHYSIOLOGY / НЕЙРОФИЗИОЛОГИЯ.—2014.—T. 46, № 1
(2012).
9. J. Silva-Pereyra, M. Rivera-Gaxiola, and P. K. Kuhl, “An
event-related brain potential study of sentence comprehension
in preschoolers: semantic and morphosyntatic processing,”
Cogn. Brain Res., 23, No. 2, 247-285 (2005).
10. Z. Gou, N. Choundhury, and A. A. Benasich, “Resting frontal
gamma power at 16, 24 and 36 months predicts individual
differences in language and cognition at 4 and 5 years,” Behav.
Brain Res., 220, No. 2, 263-270 (2011).
11. C. Krause, B. Porn, H. Lang, et al., “Relative alpha
desynchronization and synchronization during speech
perception,” Cogn. Brain Res., 5, No. 3, 295-299 (1997).
12. W. Jennekens, H. J. Niemarkt, M. Engels, et al., “Topography
of maturational changes in EEG burst spectral power of the
preterm infant with a follow up at 2 years of age,” Clin.
Neurophysiol., 123, No. 11, 2130-2138 (2012).
13. T. A. Strogonova, E. V. Orekhova, and I. N. Posikera, “EEG
alpha rhythm in infants,” Clin. Neurophysiol., 110, No. 6,
997-1012 (1999).
14. K. Cuevas, V. Raj, and M A. Bell, “A frequency band analysis
of two year olds` memory processes,” Int. J. Psychophysiol.,
83, No. 3, 315-322 (2012).
15. N. Bayley, Bayley Scales of Infant and Toddler Development,
TX Harcourt Assessment Inc., San Antonio (2006).
16. G. Pfurtscheller and F. H. Lopes da Silva, “Event-related
EEG/MEG synchronization and desynchronization: basic
principles,” Clin. Neurophysiol., 110, No. 11, 1842-1857
(1999).
17. W. Klimesch, “EEG alpha and theta oscillations reflect
cognitive and memory performance: a review and analysis,”
Brain Res. Rev., 29, Nos. 2/3, 169-195 (1999).
18. A. Wróbel, “Beta activity: a carrier for visual attention,” Acta
Neurobiol. Exp., 60, No. 2, 247-260 (2000).
19. M. Ploner, J. Gross, L. Timmermann, et al., “Oscillatory
activity reflects the excitability of the human somatosensory
system,” Neuroimage, 32, No. 3, 1231-1236 (2006).
20. G. Buzsáki, “Theta oscillations in the hippocampus,” Neuron,
33, No. 3, 325-340 (2002).
21. H. Laufs, J. L. Holt, R. Elfont, et al., “Where the BOLD signal
goes when alpha EEG leaves,” Neuroimage, 31, No. 4, 14081418 (2006).
22. M. Bastiaansen and P. Hagoort, “Event-induced theta responses
as a window on the dynamics of memory,” Cortex, 39,
Nos. 4/5, 967-992 (2003).
23. N. E. Crone, D. L. Miglioretti, B. Gordon, et al.,
“Functional mapping of human sensorimotor cortex with
electrocorticographic spectral analysis. I. Alpha and beta
event-related desynchronization,” Brain, 12, No. 12,
2271-2299 (1998).
24. C. Neuper and G. Pfurtscheller, “Event-related dynamics of
cortical rhythms: frequency-specific features and functional
correlates,” Int. J. Psychophysiol., 43, No. 1, 41-58 (2001).
25. B. Porjesz, H. Begleiter, and K. Wang, “Linkage and linkage
disequilibrium mapping of ERP and EEG phenotypes,” Biol.
Psychol., 61, Nos. 1/2, 229-248 (2002).
26. D. Kropotov, Quantitative EEG, Event-Related Potentials and
Neurotherapy, Acad. Press is an imprint of Elsevier, (2009).
27. A. K. Engel and P. Fries, “Beta-band oscillations – signalling
the status quo?” Current Opin. Neurobiol., 20, No. 2, 156-165
(2010).
28. A. Zeman, “Consciousness”, Brain, 124, No. 7, 1263-1289
(2001).
93