Водная среда водорослей и клеток наземных (высших) растений

ВОДНАЯ СРЕДА ВОДОРОСЛЕЙ И
КЛЕТОК НАЗЕМНЫХ (ВЫСШИХ) РАСТЕНИЙ
© 2004 г. А.А. Зялалов
Институт экологии природных систем Академии наук Республики Татарстан,
420087, Казань, ул. Даурская, д. 28
Проведен сравнительный анализ термодинамического состояния воды сред (автономной водной среды)
клеток наземных (высших) растений и водорослей, как их эволюционных предшественников. Показана
идентичность состояния воды в указанных средах. Аналогом экологического фактора жизнедеятельности
водорослей – движения воды рассматривается транспирационный ток. Утверждается, что условием
освоения суши растениями является градиент химического потенциала воды, существующий между
ризосферой и атмосферой, как экзогенного источника энергии.
Ключевые слова: наземные растения – водоросли – среда – водный поток – освоение суши.
Сравнительное изучение экологии водообмена наземных (высших) растений и их эволюционных
предшественников – водорослей имеет прямое отношение к проблеме освоения царством растений суши.
При этом важно абстрагироваться от разнообразия форм адаптаций к водному режиму среды и
сосредоточится на принципиальных основах единства среды и клетки.
У водорослей между водой океана и цитоплазмой расположена промежуточная структура – клеточная
оболочка. Толщина оболочки достигает 1 мкм и более. На долю оболочки приходится 13-15% сухой массы,
а у некоторых водорослей этот показатель может составлять 39%. По химическому составу это, в основном,
углеводы и белки. Углеводы представлены разнообразными полисахарами. Так же, как и у высших
растений, основными веществами являются целлюлоза, гемицеллюлозы, пектиновые вещества. Все эти
вещества, за исключением целлюлозы, являются хорошими адсорбентами и гидрофильны. Мощное развитие
клеточной оболочки обеспечивает формирование у водорослей больших кажущегося и свободного
пространств. Жидкость, заполняющая полости клеточных оболочек, и адсорбированные ионы достаточно
свободно обмениваются с окружающей морской водой. Содержимое свободного водного пространства по
существу является и внешней средой цитоплазмы.
Одним из определяющих жизнедеятельность растительного организма факторов среды обитания
является термодинамическое состояние воды, характеризуемое величиной химического потенциала воды
или его эквивалентом – осмотическим давлением.
Показано, что океан уже с кембрия не испытывает существенных изменений в солености, а значит и в
термодинамическом состоянии воды (Виноградов, 1944; Бруевич, 1968). Нормальная морская вода имеет
осмотическое давление около 2.5 МПа и колеблется в зависимости от моря в пределах 0.7 – 3.0 МПа
(Хлебович, 1974).
Водоросли являются пойкилосмотическими организмами, термодинамическое состояние воды в их
клетках выравнивается с таковой в окружающей среде, т.е. в океане. Выравнивание – осморегуляция,
осуществляется двумя механизмами: метаболическим, при котором в водорослях в качестве осмолитов
образуются органические, метаболически инертные низкомолекулярные вещества; ионным, при котором
осмотическое давление регулируется посредством переноса ионов из среды в клетку или наоборот.
Следующим водным экологическим фактором морских водорослей, сравнимым по значимости со светом
и температурой, является движение воды (Riedl, 1971). Подвижность воды выступает фактором,
ограничивающим жизнедеятельность водорослей (Bustillos-Guzman et al., 1995) и определяющим строение
их таллома (Thom, 1983; Камнев, 1989). Показано, что движение воды у бентосных водорослей определяет
распределение, интенсивность физиологических процессов и, в том числе, рост (Распопов и др. 1990).
Продуктивность фитопланктона, также как и бентосных водорослей, связана с движением воды.
Наибольшая продуктивность приурочена к гидродинамически активным зонам, наименьшая – у
размещенных в гидродинамически пассивных областях. Полная неподвижность приводит к приостановке
продукционного процесса (Страхов, 1978). Выделяя разнообразные вещества, водоросли формируют
биоценотическую среду и через нее оказывают влияние друг на друга. Например, Fucus vesiculosus выделяет
в течение суток на килограмм своего веса 1.0 – 1.5 г углеводов и ряд простых фенолов в количестве 0.5 – 1.0
г (Ерохин, 1979; Ташбиев, 1984). Многие фукоиды выделяют вещества антибиотической природы (Khaleafa
et al., 1972).
Таким образом, условием существования и жизнедеятельности морских водорослей – предков наземных
растений является движение внешней среды, благодаря чему клетки получают элементы минерального
питания, кислород, углекислоту, «сигнальные» вещества и избавляются от продуктов жизнедеятельности.
Отсюда, выход растений на сушу был возможен или в результате глубоких биохимических или
биофизических изменений основ функционирования клетки, которые обеспечили бы ей адекватность к
наземным условиям существования или же в ходе эволюции должны были возникнуть такие
морфологические структуры, которые обеспечили бы клеткам наземных растений условия мало отличные от
условий океана.
Атмосфере – среде, в которой находятся надземные органы высших растений, свойственны
колоссальные перепады относительной влажности и, следовательно, эквивалентного ей осмотического
давления: от 0, при сплошном тумане, до более чем 200 МПа при относительной влажности в 20%, какая
бывает в жаркий летний полдень континента. При этом надо отметить, что даже в уникальных по солености
водоемах осмотическое давление едва достигает 10 МПа. А надземные органы высших растений
практически постоянно находятся в среде, где химический потенциал воды значительно ниже, чем в океане.
Так, при относительной влажности воздуха в 81% эквивалентное осмотическое давление составляет 28.6
МПа. Сами же клетки высших растений функционируют в диапазоне осмотического давления от 0.2 до 3.0
МПа (Лархер, 1978), т.е. в отношении термодинамического состояния воды клетки водорослей и высших
растений не отличаются. Однако состояние воды в клетках наземных растений разительно отличается от
таковой в окружающей среде. Разница составляет 2-3 порядка, поэтому подавляющее большинство высших
растений принято относить к гомойосмотическим (гомойгидрическим) организмам. На основании этого
считается, что среды, в которых клетки водорослей и наземных растений осуществляют процессы
жизнедеятельности, не сопоставимы по термодинамическому состоянию воды.
Термодинамическое состояние воды цитоплазмы клеток высших растений находится в равновесии с
таковым
внецитоплазматического
пространства,
также
как
водоросли
равновесны
с
океаном.
Внецитоплазматическое пространство – апопласт образует единую гидродинамическую систему (Курсанов,
1976), включающую воду гидрофильных веществ и межфибриллярных просветов клеточной оболочки,
периплазматического пространства и сосудов. Благодаря покровной ткани ее термодинамическое состояние
в значительной мере независимо от колоссальных перепадов относительной влажности воздуха.
Следовательно, клетки высших растений погружены в автономную от окружающего пространства
водную среду. Состав этой среды регулируется через поглотительную функцию корня и обмена с живыми
клетками (Зялалов, Газизова, 1992), т.е. выход растений на сушу ознаменовался возникновением
«внутренней среды» Клода Бернара (Бернар, 1878). У растений произошла морфологическая эволюция и
биохимические механизмы она, в сущности, не затронула. К эукариотическим водорослям в биохимическом
и цитологическом отношениях наземные (высшие) растения значительно ближе, чем водоросли –
прокариоты.
Таким образом, термодинамическое состояние воды цитоплазмы клеток наземных растений равновесно с
таковой клеточных стенок и автономной водной среды также как цитоплазма клеток водорослей с
оболочкой и океаном.
Гомологом экологического фактора жизни водорослей – движения воды в высших растениях является
поток автономной водной среды, омывающей клетки от кончика корня до верхушки стебля. С
интенсивностью этого движения – транспирацией связаны интенсивность фотосинтеза, роста, а также
донорно-акцепторные отношения.
Транспирация – уникальное явление в биологии с точки зрения количества движения. В течение суток
вода в растении обновляется 20-30 раз (Алексеенко, 1976). При средней скорости транспирационного тока
его фронт проходит вдоль клетки ксилемной паренхимы за 10-20 мс. Он осуществляет доставку к
потребляющим тканям элементов минерального питания и органических веществ, вырабатываемых корнем,
сопряжен и с нисходящим, флоэмным током. Осуществляя перенос
гормонов и различных веществ,
выделяемых клетками, поток выполняет сигнальную функцию.
Движение такого колоссального количества воды через растение возможно благодаря дефициту
насыщения атмосферы влагой (Сабинин, 1955; Levitt, 1966). Даже при 94%-ой относительной влажности
воздуха градиент химического потенциала воды составляет 150 Дж/моль, а эквивалентное осмотическое
давление – 8.3 МПа. В типичный летний полдень в континентальном климатическом поясе этот градиент
достигает 1500 и более Дж/моль или более 100 МПа эквивалентного давления. Эта сила играет
определенную роль и в поглощении воды корнем. На это указывают результаты измерения тургорного
давления и осмотического потенциала вдоль радиуса корня. В условиях достаточной освещенности и
интенсивности транспирации более 3 ммоль/м2 листа кукурузы наблюдается существенный градиент
тургорного давления поперек корня и градиент водного потенциала от эпидермиса через стелу.
Предотвращение же транспирации приводит к исчезновению в этих случаях градиентов тургорного
давления и химического потенциала воды, т.е. система приходит в равновесие (Hirasava, 1999). Растения
табака, начиная с возраста 6 листьев, выращивали при относительной влажности воздуха 45 и 95%. В
условиях высокой влажности воздуха также значительно интенсивнее развивался процесс старения. В
листьях существенно меньше, чем в контроле (45%) содержалось хлорофилла, общего и белкового азота.
Опрыскивание растений бензиладенином тормозило процесс старения, распада белка и хлорофилла. Сделан
вывод, что насыщение атмосферы влагой замедляет поступление из корня в листья не только питательных
элементов, но и активных веществ типа цитокининов (Michael et al., 1969).
Именно вследствие того, что водный ток выполняет функцию доставки веществ необходимых для
процессов фотосинтеза и роста, транспирационный коэффициент является величиной достаточно
постоянной для вида (Полевой, 1989, Vaadia, 1989).
Наряду с основным, экзогенным источником энергии возможно привлечение и эндогенной энергии. В
терминологии Боса (Бос, 1964) – это физиологическая, а по Жолкевичу (Жолкевич, 2001) – метаболическая
энергия. На протяжении века не прекращаются споры о том, какой же источник энергии обеспечивает ток
воды. Спор этот представляется беспредметным. Надо думать, что эти источники не альтернативны, один
источник не исключает другой, а они взаимодействуют. Отбор закрепил взаимодействие. Отсутствие
эндогенного источника означало бы полную остановку переноса и, следовательно, физиологических
процессов в периоды полного насыщения атмосферы влагой. Возникновение таких периодов в течение
вегетации растений естественно. Существование метаболического механизма подтверждено и нами
(Зялалов, Лобанов, 1999) и другими авторами (Holbrook et al., 1999).
По данным В. Лархера (Лархер, 1978) растительность планеты транспирирует 35·10 12 т воды в год.
Однако для обеспечения соответствия величин энергии и количества расходуемой на транспирацию воды
при расчете более корректно исходить из общей величины усвоения углерода. По максимальной оценке Х.
Лита (Lieth, 1972) растения планеты ежегодно связывают около 155·10 9 т углерода. При этом на наземные
растения приходится 61%, т.е. 95·109, а на растения водоемов – 39%, т.е. 60·109 т. Это означает, что
растительность суши ежегодно синтезирует 237.5·10 15 г глюкозы. Средняя величина транспирационного
коэффициент составляет 300 г. Отсюда, растительность суши ежегодно транспирирует 72.25·10 18 г или
72.25·1012 т воды. Это то количество воды, которое, омывая клетки растительного организма, испаряется из
примыкающих к атмосфере капиллярных окончаний (межфибриллярных просветов) клеточных стенок,
примыкающих к атмосфере
благодаря наличию дефицита насыщения влагой среды, окружающей
надземные органы высших растений.
По данным Х. Лита можно найти, что растительность суши планеты в процессе фотосинтеза ежегодно
осваивает 38·1017 кДж, а растительность всей планеты - 62·1017 кДж энергии (Lieth, 1972). Надо отметить,
что по данным Стрейера (Stryer, 1996) общая величина запасания световой энергии растениями более чем на
порядок меньше и равна 4.2·1017 кДж. Транспирирование же (испарение) 72.25·10 12 т воды потребует
затраты 177.745·1018 кДж энергии (72.25·1012 × 2.46·106).
Таким образом, перенос воды через растения в атмосферу является энергоемким процессом. Поток
выполняет в высших растениях ту же функцию, что движение океанической воды для водорослей.
Транспирация осуществляется благодаря тому, что активность воды в атмосфере ниже, чем в стенках клеток
транспирирующего органа. Величина градиента влияет на скорость переноса, а наличие градиента
определяет саму возможность процесса. Критическим минимумом градиента является та величина, ниже
которой не достигается уровень транспирационного коэффициента. Именно низкий градиент обуславливает
расходование эндогенной энергии на поддержание процесса переноса. Показано, что леса влажных
тропиков тратят массу своего прироста в процессе дыхания на 30-40% больше, чем неувлажненные леса
(Mar-Moller et al., 1984; Yuda, 1987). Поэтому экономический коэффициент продуктивности у них
оказывается ниже: 1.29 против более чем 2.0. Вода как энергоноситель, по-видимому, имеет очень важное
значение в растениях и вообще в живой природе. Энергия поверхностного натяжения воды используется
наземными растениями в механизмах авторегуляции кутикулярной и околоустьичной транспирации
(Зялалов, 1984). Находит экспериментальное и теоретическое подтверждение то, что работа, совершаемая
этим источником в клетке, может превысить работу, совершаемую метаболической энергией (Widdas, Baker,
2001). Показана возможность использования этой энергии в процессах переноса сахаров (Widdas, 1998),
аминокислот (Deves, Boyad, 1998).
Исследуя физические основы биологической эволюции, Рональд Фокс (Фокс, 1992) процесс усложнения
структур и функций (что и произошло с выходом растений на сушу) связывает с все более эффективным
использованием энергии, черпаемой из окружающей среды и превращаемой биологическими системами в
сложность и разнообразие форм жизни. При этом опять подчеркивается огромная энергетическая роль воды.
В полном соответствии со вторым началом термодинамики упорядочение системы ( Δ S < 0), происходящее в
процессе ее усложнения, осуществляется за счет разупорядочения (Δ S > 0) ансамбля молекул воды –
увеличения трансляционной энтропии воды, покидающей систему.
Орган поглощения воды – корень, в принципе, сходен с водорослями. Клеточная оболочка зоны
поглощения корня еще не подвержена вторичным видоизменениям и поэтому совершенно доступна
почвенному раствору. Отсюда, в принципе, клетки этой зоны находятся в таком же отношении с
окружающей средой (гидратным слоем почвенных частиц) как и клетки водорослей с морской водой.
Корень является наиболее развитым органом. Длина корня одного травянистого растения достигает 50100 м (Станков, 1964). Есть данные о том, что общая длина корневых волосков травянистого растения
составляет 10000 км (Dittmer, 1937). Общая площадь поверхности корней превосходит площадь поверхности
надземных органов на 2-3 порядка (Geisler, 1980). Схематично это соотношение отражено на рис. 1.
Наибольшая величина площади поверхности приходится на кончики корней с корневыми волосками, т.е. на
ту часть, которая не отграничена от окружающей среды (почвенного раствора) непроницаемой
(малопроницаемой) покровной тканью.
Таким образом, значительная часть тела высшего растения погружена в водный раствор, т.е. высшие
растения вышли на сушу, оставаясь в океане. Возвышающаяся над почвой часть высшего растения
обеспечивает поток раствора через растение.
Именно
морфологическая
эволюция
создала
клеткам
наземных
растений
такие
же
по
термодинамическому состоянию и потоку воды условия среды (как и у водорослей в океане), что и
сохранило в почти неизменном виде биохимические и биофизические механизмы их жизнедеятельности.
Возникновение озонового слоя в ордовике обеспечило саму возможность сохранения жизни вне водной
толщи океана (Соколов,1978), а существующий дефицит упругости водяного пара в атмосфере, являясь
ресурсом среды, обеспечил, наряду с другими факторами, освоение растениями суши.
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ
1.
Алексеенко Л.Н. Водный режим луговых растений в связи с условиями среды. Л.: Изд-во ЛГУ, 1976.
200 с.
2.
Бернар К. Курс общей физиологии. Жизненные явления общие животным и растениям. Спб. Изд-во
И.И. Билибина. 1878. 317 с.
3.
Бос Д.Ч. // Избранные произведения по раздражимости растений. М.: Наука, 1964. Т. 2. С. 171.
4.
Бруевич С.В. // Океанология. 1968. Т. 8. № 6. С. 939.
5.
Виноградов А.П. // Тр. биохим. лаб. Института биохим. и аналит. химии АН СССР. Ч. III. 1944. 273
с.
6.
Ерохин В.Е. // 3 Всесоюзн. Совещ. по морской альгологии – макрофитобентосу: Тез. докл. Киев:
Наук.думка, 1979. С. 50.
7.
Жолкевич В.Н. Транспорт воды в растении и его эндогенная регуляция. LXI Тимирязевские чтения.
М.: Наука, 2001. 73 с.
8.
Зялалов А.А. Физиолого-термодинамический аспект транспорта воды по растению. М.: Наука, 1984.
135 с.
9.
Зялалов А.А., Газизова Н.И. //Ж. общ. биологии. 1992. Т. 53. № 6. С. 851.
10. Зялалов А.А., Лобанов В.Н. // Докл. РАН. 1999. Т. 369. № 2. С. 283.
11. Камнев А.Н. Структура и функция бурых водорослей. М.: Изд-во МГУ, 1989. 200 с.
12. Курсанов А.Л. Транспорт ассимилятов в растении. М.: Наука, 1976. 646 с.
13. Лархер В. Экология растений. М.: Мир, 1978. 382 с.
14. Полевой В.В. Физиология растений. М.: Высшая школа, 1989. 464 с.
15. Распопов И.М. Роль волнения в формировании бентоса больших озер. Л.: Наука, 1990. 111 с.
16. Сабинин Д.А. Физиологические основы питания растений. М.: Изд-во АН СССР, 1955. 512 с.
17. Соколов Б.С. // Вестн. АН СССР. 1978. № 1. С. 126.
18. Станков Н.З. Корневая система полевых культур. М.: Колос, 1964. 280 с.
19. Страхов И.М. // Литология и полезные ископаемые. 1978. № 1. С. 3.
20. Ташбиев А.Х. Реакционная способность экзометаболитов растений. М.: Изд-во МГУ, 1984. 72 с.
21. Фокс Р. Энергия и эволюция жизни на Земле. М.: Мир, 1992. 216 с.
22. Хлебович В.В. Критическая соленость биологических процессов. Л.: Наука, 1974. 235 с.
23. Bustillos-Guzman J., Claustre H., Marty J.C. // Mar. Ecol. Prog. Ser. 1995. 124. № 1-3. P. 247.
24. Deves R., Boyad C.A.R. // Physiol. Rev. 78. 1998. P. 487.
25. Dittmer H.I. A quantative study of the roots and root tairs of a winter rye plant // American Journal of
Botany. V.24. 1937. P. 417-420.
26. Geisler G. Pflanzenbau. Berlin – Hamburg: Paul Parley. 460 s.
27. Hirasawa T., Richardson P., Tomas A.D. // Plant and Cell Physiol. 1999. V. 40. Sappl. P. 69.
28. Holbrook N., Michele Z., Maciej A. // Plant Physiol. 1999. V. 1200. № 1. P. 7.
29. Khaleafa A.F., Kharboush M.A., Methalli A., Mohsen A.F., Servi A. // Bot. Mar. 1975. V. 18.
P.
163.
30. Levitt J. // Plant Physiol. 1956. V. 32. № 3. P. 248.
31. Lieth H. // Angew. Bot. 1972. 46. S. 1.
32. Mar-Moller C., Muller D., Nillsen J. // Det. Forstl. Forsogs V. Danmark. 1954. № 21. P. 327.
33. Michael G., Konhsichi-Jork K., Wilberg E. // Flora. 1969. V. 160. № 3. S. 186.
34. Riedl R. // Mar. Ecol. 1971. V. 1. Part 2. P. 1085.
35. Stryer L. Biochemistry. Fourth editn. W.N. Freeman and Company, New York. 1996. 570 p.
36. Thom R.N. // Bot. Mar. 1983. V. 26. № 11. P. 471.
37. Vaadia Y. // Environ. Stress Plant: Biochem and Physiol Mech: Proc. NATO Res. Workshop Norwich,
Aug. 2-7, 1987. P.3.
38. Widdas W.F. // Expl. Physiol. 1998. V. 83. P. 187.
39. Widdas W.F., Baker G.F. // Cytobios. 2001. V. 106. № 411. P. 7.
40. Yuda K. // Nature and Life in Southeast Asia. 1987. № 5. P. 83.