Анализ альфа- и бета-ритмов в динамике весовых

ISBN 978-5-7262-1377-4. НЕЙРОИНФОРМАТИКА – 2011. Часть 3
C.А. КОЖУХОВ, Н.А. ЛАЗАРЕВА
Институт высшей нервной деятельности и нейрофизиологии РАН,
Москва
serik1987@gmail.com
АНАЛИЗ АЛЬФА- И БЕТА-РИТМОВ В ДИНАМИКЕ
ВЕСОВЫХ ХАРАКТЕРИСТИК РЕЦЕПТИВНЫХ ПОЛЕЙ НЕЙРОНОВ ПЕРВИЧНОЙ ЗРИТЕЛЬНОЙ КОРЫ КОШКИ 
Методом временных срезов исследована динамика рецептивных полей
нейронов первичной зрительной коры кошки по параметрам площади и
веса их возбудительных зон. Получено, что данный динамический процесс можно представить в виде суммы медленных апериодических изменений, соответствующих классической двухфазной динамике и колебаний
на частотах альфа- и бета-ритмов ЭЭГ, которые ранее не были обнаружены. Обсуждается методика подобного разделения и функциональное значение вышеописанных компонент.
Ключевые слова: первичная зрительная кора, нейрон-детектор, рецептивное поле, динамика
Введение
Нейроны первичной зрительной коры избирательно реагируют на полосу определённой ориентации, вспыхивающую или движущуюся в определённом направлении в его рецептивном поле (РП) [1]. Позднее было
обнаружено, что около половины нейронов первичной зрительной коры
кошки чувствительны к предъявлению крестообразных, угловых [2]
Y-образных фигур [3]. Ответ таких нейронов на оптимальную фигуру в
среднем в 3 раза превышает их ответ на оптимальную полоску.
Настройка подавляющего большинства нейронов (75–89 %) первичной
зрительной коры на предпочитаемую ориентацию полоски, а также ориентацию и форму предъявляемой фигуры меняется за время развития ответа [4, 5]. Данные изменения могут происходить однофазно, двухфазно
или волнообразно. Предполагается, что подобная динамика настройки
используется нейронами зрительной коры для формирования пространственно-временного кодирования признаков изображения первого и вто
Данная работа выполнена при поддержке РФФИ, проект № 07-04-00297а.
УДК 004.032.26(06) Нейронные сети
20
ISBN 978-5-7262-1377-4. НЕЙРОИНФОРМАТИКА – 2011. Часть 3
рого порядка [5, 6]. Модельные исследования [7] показали, что в основе
динамических изменений ориентационной настройки может лежать перестройка топографических и весовых характеристик возбудительной и
торцевой тормозной зон РП.
В экспериментальных исследованиях [5, 8] было обнаружено, что сначала у нейрона появляется небольшое РП, которое постепенно увеличивается по площади и частоте импульсации, достигает максимального размера, а затем последовательно уменьшается и полностью исчезает. Форма
РП в большинстве случаев менялась очень мало.
В более поздней работе [9] было обнаружено, что динамика основных
характеристик возбудительной зоны РП нейрона состоит из нескольких
волн длительностью 95±4 мс, амплитуда которых постепенно затухает.
Это может указывать на многокомпонентный частотный состав динамического процесса.
Целью настоящей работы стало детальное исследование частотных составляющих динамики основных характеристик возбудительной зоны РП
нейронов первичной зрительной коры кошки за время генерации их ответов на локальные световые пятна, вспыхивающие в разных участках поля
зрения.
Проведение эксперимента
В острых опытах на 22 обездвиженных и наркотизированных кошках
исследовали динамику on- и/или off- РП у 47 одиночных нейронов первичной зрительной коры, которые рассматривали независимо. При операции животного и в эксперименте соблюдались правила директивы
86/603/EEC. Размер зрачка стабилизировали атропином (1 %), мигательную перепонку этого глаза сокращали неосинефрином (10 %), веки раскрывали; на глаз помещали контактную линзу, а перед ним устанавливали
коррекционную линзу, подобранную проекционной офтальмоскопией для
расстояния 57 см. Второй глаз закрывали непрозрачной перегородкой.
Череп трепанировали над полем 17 со стороны, контралатеральной стимулируемому глазу (P = 0,5–3 мм, L = 0,5–2 мм).
Экстраклеточную активность отдельных нейронов регистрировали
вольфрамовыми микроэлектродами с сопротивлением 3–5 МОм
(см. рис. 3 А). После этого сигнал проходил через усилитель, отфильтровывался, поступал через АЦП на регистрирующий компьютер и обрабатывался компьютерной программой.
Световые стимулы вспыхивали на экране стимулирующего компьютера, расположенного на расстоянии 57 см от глаза кошки. Яркость стимула
УДК 004.032.26(06) Нейронные сети
21
ISBN 978-5-7262-1377-4. НЕЙРОИНФОРМАТИКА – 2011. Часть 3
составляла 57.3 св/м2, его длительность – 400 мс, а фоновая освещенность – 0,84 св/м2. РП нейрона находили сначала при ручном картировании поля зрения и совмещали его разрядный центр с центром экрана дисплея. После этого с помощью специальной компьютерной программы
проводили предварительное, а затем детальное картирование РП локальными пятнами в точках матрицы 10×10 (средний размер матрицы
19,1±0,4×15,0±0,3 град2.). Световые пятна диаметром 0,5–1 град. вспыхивали в случайном порядке в каждой из 100 точек выбранного участка поля
зрения от 5 до 10 раз.
Первичная обработка данных
Вначале из исходного отфильтрованного и оцифрованного сигнала
выделялись потенциалы действия (спайки). По ответам нейрона на каждый стимул в каждой точке матрицы строились постстимульные гистограммы. После чего проводился анализ данной временной последовательности спайков, в результате которого строились как суммарные карты РП,
так и карты РП за конкретные промежутки времени от начала стимула.
Для оценки суммарных карт РП подсчитывалось количество импульсов за 400 мс после включения или выключения стимула, и строилась зависимость указанного параметра от положения стимула на экране.
Для оценки зависимости РП от времени, прошедшего после включения
или выключения стимула, вначале вся последовательность спайков разбивалась на равные промежутки времени длительностью 10 или 20 мс. После чего подсчитывали количество спайков в каждом временном окне,
делили на размер временного окна и, таким образом, получали временную
зависимость частоты импульсации нейрона в каждом локусе матицы. По
этим данным строили карту РП нейрона за конкретный промежуток времени, прошедший после включения или выключения стимула.
Из полученных карт вычитали средний уровень спонтанной активности нейрона. Далее занулялись те значения сигнала, которые не превышали трёх стандартных отклонений спонтанной активности. Полученные
карты использовались для количественного анализа.
Для каждой карты РП в данный момент времени выделялись границы
возбудительных зон (ВЗ) по принципу пространственной компактности и
преемственности во времени. После выделения границ возбудительной
зоны и её классификации, для каждого временного интервала определяли
значения площади возбудительной зоны и её веса как суммы числа им-
УДК 004.032.26(06) Нейронные сети
22
ISBN 978-5-7262-1377-4. НЕЙРОИНФОРМАТИКА – 2011. Часть 3
пульсов во всех локусах зоны. После этого строили зависимость указанных величин от времени после предъявления стимулов.
Для проведения спектрального анализа сигнала (в данном разделе под
сигналом понимается временная зависимость площади возбудительной
зоны РП или временная зависимость её веса) использовался алгоритм
быстрого Фурье-преобразования (БПФ).
Результаты
На рис. 1 приведены временные зависимости площади и веса РП одного из исследуемых нейронов. РП появляется с латентным периодом
100 мс и имеет два цикла динамики: сначала его характеристики увеличиваются до максимального значения, а затем уменьшаются.
Динамика возбудительных зон РП других нейронов по параметрам
площади и его веса изменялась сходным образом. Она состояла из нескольких последовательных циклов, в процессе каждого из которых зона
сначала расширялась (то есть, увеличивались площадь и вес зоны), после
чего вновь уменьшалась. В некоторых случаях зона исчезала полностью.
Рис. 1. Временные зависимости площади и веса РП для отдельного нейрона.
0 мс соответствует выключению стимула
Длительности первого, второго и третьего циклов динамики достоверно не различались (93±6 мс, 96±7 мс, 97±10 мс соответственно).
Значение максимальной площади возбудительной зоны в первом цикле
было достоверно больше, чем во втором (37±3 град. 2 и 23±2 град.2,
p < 0,002), и третьем цикле (37±3 град.2 и 17,0±1,8 град.2, p < 0,001). Аналогичные отличия наблюдались и для максимального значения веса возбудительной зоны (5,6±0,5 имп. для первого цикла, 2,8±0,3 имп. для второго и 2,0±0,2 имп. для третьего; достоверность отличия: p < 0,0004 для
второго и первого циклов, p < 0,001 для третьего и первого циклов). На
УДК 004.032.26(06) Нейронные сети
23
ISBN 978-5-7262-1377-4. НЕЙРОИНФОРМАТИКА – 2011. Часть 3
основании этого можно предположить, что динамика возбудительных зон
по параметрам площади и веса имеет сложный характер и на самом деле
состоит из суммы медленной двухфазной динамики (в дальнейшем будем
называть её НЧ-компонентой) и периодических изменений РП.
Выделение и анализ НЧ-компоненты
Для выделения медленных апериодических компонент сигнала сначала в его конец приписывалось несколько его копий для того, чтобы часть
сигнала не пропала вследствие смещения фазы при фильтрации. После
этого применялся цифровой НЧ-фильтр с конечной импульсной характеристикой (finite impulse response – FIR), настроенный на частоту спада в
нуль пика спектра сигнала, соответствующего частоте 0 Гц (он и соответствует данной компоненте). Переходная полоса фильтра выбиралась так,
чтобы она была не больше расстояния между двумя точками. Далее отфильтрованный сигнал смещался по оси времени до тех пор, пока фазовые составляющие спектра исходного и отфильтрованного сигнала в полосе пропускания фильтра не совпадут друг с другом. И, наконец, из
множества копий отфильтрованного сигнала выбиралась та, которая расположена посередине.
В результате применения указанной операции была получена компонента, которая в 78,4 % случаев представляет собой обычную двухфазную
динамику РП, описанную ранее. Будем в дальнейшем эту более медленную компоненту динамики называть низкочастотной компонентой, или
НЧ-компонентой. На рис. 2 изображён пример такой компоненты для одного нейрона.
Выделение и анализ периодических изменений
Для выделения периодических колебаний и определения их частоты
применялась следующая оригинальная методика, разработанная в нашей
лаборатории, суть которой заключалась в следующем.
Вначале определялась производная скорости нарастания сигнала. Поскольку двухфазная компонента динамики представляет собой очень медленные изменения РП, то её вкладом можно пренебречь. Таким образом,
выделялись более быстрые периодические изменения.
Производная динамической зависимости площади и веса (пример производной приведён на рис. 3,А,Б) во всех случаях имела периодический
УДК 004.032.26(06) Нейронные сети
24
ISBN 978-5-7262-1377-4. НЕЙРОИНФОРМАТИКА – 2011. Часть 3
характер. На основании этого можно утверждать, что и в исходной динамической зависимости присутствует периодическая компонента.
Для определения частоты колебаний производной S1(t) вычислялась
следующая величина:
   S1 (t ) sin  2ft    
N 1
 S1 (tn ) sin(2ftn  ) .
(1)
n 0
Рис. 2. Динамика (пунктирная линия) площади (А) и веса (Б) возбудительной зоны РП нейрона, представленного на рис. 1. НЧ-компонента
этой динамики показана сплошной линией
Если в сигнале содержится периодическая компонента с частотой f и
фазой φ, то данная функция будет иметь локальный максимум при указанных значениях фазы и частоты.
Наличие периодической компоненты в производной сигнала (и, следовательно, в самом сигнале) определялось по количеству максимумов на
производной сигнала, определяемой из анализа её графика. Для определения частоты периодической компоненты строился график частотной зависимости величины:
W ( f )  log  max ( f , )  .
(2)
 

График строился при значениях функции W(f), меньших половины
размера временного окна. Частота выявленной периодической компоненты находилась как частота, соответствующая максимуму, значение которого превышает среднее значение величины W(f) более, чем на одно её
стандартное отклонение.
В 80,4 % эта функция имела только один подобный максимум. В
14,7 % случаев функция имела два указанных максимума, а в 4,8 % случаев подобные максимумы отсутствовали.
УДК 004.032.26(06) Нейронные сети
25
ISBN 978-5-7262-1377-4. НЕЙРОИНФОРМАТИКА – 2011. Часть 3
На рис. 3, В приведено совместное распределение частоты периодической компоненты динамики площади и веса. Оно имеет два максимума.
Методом кластерного анализа удалось выделить две группы колебаний.
Колебания первой группы (94 колебания) имели среднюю частоту
10,9±0,8 Гц для изменений площади возбудительной зоны и 10,7±1,2 Гц
для изменений её веса.
Эта частота попадает в альфа-диапазон частот периодических колебаний ЭЭГ, поэтому будем в дальнейшем их называть альфа-подобными
колебаниями, или просто альфа-колебаниями. Колебания второй группы
(18 колебаний) имеют среднюю частоту 27,0 ± 1,3 Гц для изменений площади и 27,6±1,2 Гц для изменений веса. Эта частота попадает в бетадиапазон периодических колебаний ЭЭГ и поэтому будем в дальнейшем
их называть бета-подобными колебаниями, или просто, бетаколебаниями.
В 78,4 % случаев в динамике возбудительной зоны РП нейронов были
обнаружены только альфа-колебания, в 11,8 % случаев – только бетаколебания и 4,9 % случаев как альфа-, так и бета-колебания. Ещё в 4,9 %
случаев периодических изменений динамики не наблюдалось.
УДК 004.032.26(06) Нейронные сети
26
ISBN 978-5-7262-1377-4. НЕЙРОИНФОРМАТИКА – 2011. Часть 3
Рис. 3. Периодические компоненты динамики площади и веса. На рис. А,
Б – производная площади и веса возбудительной зоны, как функции времени (сплошная кривая), и синусоида, частота и фаза которой определены
с помощью методики, приведённой выше (пунктирная кривая). На рис. В
– взаимосвязь между частотой периодических изменений площади возбудительной зоны (ось абсцисс) и частотой соответствующих изменений её
веса (ось ординат). Чёрными кружками обозначены случаи, отнесённые к
альфа-подобным колебаниям, а белыми кружками – к бета-подобным колебаниям. Размер кружка пропорционален количеству зарегистрированных случаев
Обсуждение результатов
Динамика РП, описанная в работах [5, 8], совпала с динамикой НЧкомпоненты, полученной в наших опытах. Периодические изменения характеристик РП в этих работах не рассматривались. В качестве частного
случая в работе [5] приведён пример нейрона, который имел 4 цикла динамики площади РП.
УДК 004.032.26(06) Нейронные сети
27
ISBN 978-5-7262-1377-4. НЕЙРОИНФОРМАТИКА – 2011. Часть 3
Анализ периодических компонент динамики РП позволил обнаружить
два вида колебаний: альфа- и бета-колебания. Мы не нашли в доступной
нам литературе описания альфа-колебаний РП одиночного нейрона в ответ на предъявление зрительного стимула. Однако сама по себе альфаактивность нейронов и отдельных нейронных популяций описана в ряде
работ [10, 11, 12]. По данным некоторых исследователей [11, 12] вызванные альфа-колебания могут генерироваться нейронами НКТ, а также ретикулярным ядром таламуса.
Функциональное значение альфа-колебаний обсуждается в работах
[13, 14]. Считается [13], что альфа-колебания ответственны за возникновение и развитие волнового процесса, считывающего информацию с первичной зрительной коры. В работе [15] приводятся данные о когерентности между двумя нейронами первичной зрительной коры, удалёнными на
расстояние не более 2мм друг от друга, что может говорить в пользу автоволнового процесса, проходящего на частотах альфа-ритма. В случае если
существование этого процесса подтвердится, автоволну можно будет рассматривать как процесс, обуславливающий или частично обуславливающий динамику ориентационной настройки.
В работе [14] была выдвинута гипотеза о существовании процесса
опознания, инвариантного относительно преобразований перемещения,
вращения, сжатия/растяжения и пр. Одним из условий существования
этого процесса является наличие синхронизирующих колебаний на альфачастотах, которые позволяют выстроить образы изображения относительно вышеуказанных преобразований во временной ряд. Полученные в данной работе результаты подтверждают наличие этих колебаний.
Выводы
1. Разработана методика выделения частотных компонент динамики
возбудительной зоны РП нейронов первичной зрительной коры.
2. Динамика площади и веса возбудительной зоны РП нейрона содержит низкочастотную компоненту и периодические колебания: в подавляющем большинстве случаев на частотах альфа-диапазона ЭЭГ, реже – бета-диапазона.
3. Предполагается, что на формирование динамики РП и детекторные свойства нейронов оказывают модулирующее влияние альфа- и бетаритмы ЭЭГ. Это может лежать в основе процесса опознания, инвариантного относительно преобразований перемещения, вращения, сжатия/растяжения и пр.
УДК 004.032.26(06) Нейронные сети
28
ISBN 978-5-7262-1377-4. НЕЙРОИНФОРМАТИКА – 2011. Часть 3
УДК 004.032.26(06) Нейронные сети
29
ISBN 978-5-7262-1377-4. НЕЙРОИНФОРМАТИКА – 2011. Часть 3
Список литературы
1. Hubel D.H., Wiesel T.H. Receptive fields, binocular interaction and
functional architecture in the cat’s visual cortex // The journal of physiology.
1962. Vol. 160. P. 106–154.
Шевелёв И.А., Лазарева Н.А., Новикова Р.В., Тихомиров А.С., Шараев Г.А. Настройка нейронов первичной зрительной коры кошки на крестообразные и угловые фигуры разной ориентации // Нейрофизиология.
1995. Т. 27. № 5/6. С. 362–365 (1993).
Shevelev I.A.,
Lazareva N.A.,
Novikova R.V.,
Tikhomirov A.S.,
Sharaev G.A., Cuckiridze D.Yu. Tuning to Y-like figures in the cat striate neurons // Brain Research Bulletin. 2001. Vol. 54. № 5. P. 543–551.
Лазарева Н.А., Цуцкиридзе Д.Ю., Шевелёв И.А., Новикова Р.В., Тихомиров А.С., Шараев Г.А. Динамика настройки нейронов первичной зрительной коры кошки на ориентацию крестообразных фигур // Журн.
высш. нервн. деят. 2003. Т. 53. № 6. С. 722–729.
Шевелёв И.А. Нейроны первичной зрительной коры: адаптивность и
динамика рецептивных полей. М.: Наука. 1984. 232 с.
Шевелёв И.А., Шараев Г.А. «Таймеры» и «сканеры» среди ориентационных детекторов зрительной коры кошки // Нейрофизиология. 1985.
Т. 17. № 1. С. 35–43.
Салтыков К.А., Шараев Г.А., Шевелёв И.А. Геометрическая модель
динамики ориентационной настройки зрительных нейронов // Биофизика.
1999. Т. 44. № 1. С. 83–90.
Shevelev I.A., Volgushev M.A., Sharaev G.A. Dynamics of responses of
V1 neurons evoked by stimulation of different zones of receptive field // Neuroscience. 1992. Vol. 51. № 2. P. 445–450.
Лазарева Н.А., Кожухов С.А., Шараев Г.А., Новикова Р.В., Тихомиров А.С., Цуцкиридзе Д.Ю., Шевелёв И.А. Динамика весовых и топографических характеристик рецептивного поля нейронов первичной зрительной коры кошки // Журн. высш. нервн. деят. 2010. Т. 60. № 4. С. 457–464.
Flint A.C., Connors B.W. Two types of network oscillations in neocortex
mediated by distinct glutamate receptor subtypes and neuronal populations //
Journal of Neurophysiology. 1996. Vol. 75. № 2. P. 951–957.
Lopes da Silva F.H., van Lierop T.H.M.T., Schrijer D.F.M. Organisation of
thalamic and cortical alpha-rhythms: spectra and coherences // Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 1973. Vol. 35. P. 627–639.
Steriade M., Gloor P., Llinas R.R., Lopes da Silva F.H., Mesulam M.M.
Report of IFCN Committee on Basic Mechanisms. Basic mechanisms of cereУДК 004.032.26(06) Нейронные сети
30
ISBN 978-5-7262-1377-4. НЕЙРОИНФОРМАТИКА – 2011. Часть 3
bral rhythmic activities // Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 1990. Vol. 76. № 6. P. 481–508.
Шевелёв И.А. Функциональное значение альфа-активности в зрительной коре для опознания изображений и движения // Росс. физиол. журн.
1996. Т. 82. № 10–11. С. 20–33.
Pitts W., McCulloch W.H. How we know universals: the perception of auditory and visual forms // The bulletin of mathematical biophysics. 1947. Vol.
9. № 3. P. 127–147.
Krueger J., Aiple F. Multimicroelectrode investigation of monkey striate
cortex: spike train correlations in the infragranular layer // Journal of Neurophysiology. 1988. Vol. 60. № 2. P. 798–828.
УДК 004.032.26(06) Нейронные сети
31